Trụ sở chính của FBI là tòa nhà J. Edgar Hoover tại thủ đô Washington, D.C, cùng với 56 văn phòng đại diện tại các thành phố chính trên khắp lãnh thổ Mỹ. Bên cạnh đó, Cục cũng duy trì các cơ quan đại diện tại địa phương cùng với hơn 50 tùy viên pháp lý tại các tòa đại sứ và lãnh sự Hoa Kỳ trên thế giới. Nhiều cơ quan chuyên môn của FBI tọa lạc tại khu tiện nghi ở Quantico, Virginia, trung tâm dữ liệu với 96 triệu mẫu vân tay trên khắp Hoa Kỳ và của tù nhân được nhà chức trách Hoa Kỳ lấy mẫu ở Ả Rập Xê Út, Yemen, Iraq và Afghanistan tại trụ sở ở Clarksburg, West Virginia. Theo đạo luật ‘’Tự do Thông tin’’ yêu cầu thì FBI đang chuẩn bị chuyển Đơn vị Quản lý Dữ liệu về Winchester, Virginia.