Giữa năm 1993 và 1996, FBI tập trung vào vai trò chống khủng bố khi làn sóng đánh bom đầu tiên bắt đầu sau sự kiện Trung tâm Thương mại Thế giới năm 1993 ở Thành phố New York và Thành phố Oklahoma năm 1995 và vụ bắt giữ Theodore Kaczynski năm 1996. Sự tiến bộ công nghệ và kỹ năng cao của các chuyên gia phân tích FBI đã giúp FBI đủ bằng chứng truy tố cả ba vụ việc, tuy nhiên FBI vẫn phải trải qua sự phản đối kịch liệt trong quần chúng, điều vẫn ám ảnh Cục cho đến ngày nay. Vào đầu và cuối thập niên năm 1990, FBI nhận trách nhiệm chính trong hai sự kiện Ruby Ridge và Waco Siege dẫn đến sự chết chóc gây náo động. Trong suốt Thế vận hội mùa hè năm 1996 tại Atlanta, Georgia, FBI bị chỉ trích trong việc điều tra vụ đánh bom Công viên Centennial Olympic. Vụ việc dấy lên một cuộc tranh luận giữa Richard Jewell, nhân viên an ninh tư nhân tại phòng xử án với một số tổ chức truyền thông, khi để lộ tên ông trong quá trình điều tra. FBI đã tiếp nhận và thiết lập việc nâng cấp công nghệ năm 1998 sau khi Quốc hội thông qua đạo luật ‘’Hỗ trợ Thông tin cho việc thực thi pháp luật’’ (CALEA, 1994), đạo luật ‘’Trách nhiệm giải trình và Bảo hiểm Sức khỏe linh động’’ (HIPAA, 1996) và đạo luật ‘’Gián điệp kinh tế’’ (EEA, 1996). Để đối phó với diễn biến phức tạp trong công nghệ thông tin như vi rút, sâu và những chương trình gây hại khác trên máy tính có thể gây sự tàn phá nghiêm trọng ở Hoa Kỳ, FBI đã thiết lập Trung tâm Đánh giá Mối đe dọa cho Cơ sở hạ tầng và Điều tra Công nghệ thông tin (CITAC) và Trung tâm Bảo vệ Cơ sở hạ tầng Quốc gia (NIPC). Với sự phát triển đi lên của hệ thống viễn thông cũng dấy lên nhiều vấn đề phát sinh, FBI tăng sự hiện diện điều tra của mình trong việc giám sát an ninh quốc gia và an toàn công cộng.