Maskapé punika madeg ing tanggal 15 April 1936, Penerbangan perdananipun dipunlampahi ing tanggal 27 Mèi 1936 kaliyan rute Dublin-Bristol, Inggris, ngginakaken pesawat De Havilland DH.84 Dragon, ingkang dipunnamani "Iolar" (garudha). Aer Lingus salajengipun tumbas pesawat-pesawat sanès, inggih punika De Havilland DH.86 Express, sarta De Havilland DH.89 Dragon Rapide, Lockheed 14, lan 