Cruyff mlebet klub Ajax Amsterdam nalika nembé yuswa sedasa taun. Panjenenganipun miwiti debut kanggé Ajax nalika tanggal 15 November 1964 mungsuh Groningen. Wonten ing debut punika Ajax kalah 3-1 lan Cruijff damel satunggal gol kanggé Ajax. Mangsa punika Ajax namung saged dados urutan kaping 13. Setunggal mangsa salajengipun Cruijff nembé saged ngedalaken bakatipun lan Ajax saged dados juaranipun Cruijff damel 25 gol wonten ing 23 adu tandhing kaliyan Ajax nalika mangsa punika. Wonten ing mangsa salajengipun Ajax ugi saged dados juara liga lan Cruijff dados "top scorer" kanthi gol cacah 33. Mangsa kaping 3 Crujff saged angsal trofi liga lan dados juru main bal ingkang saé piyambak Walanda. Wonten ing mangsa ingkang sami, Ajax saged mlebet final Liga Champions nanging kalah 4-1 kaliyan AC Milan. Ajax saged angsal trofi malih wonten ing mangsa liga 1969/1970, wonten ing mangsa punika Cruijff nggantos nomer pundhak ingkang wiwitanipun nomer 9 dipun-gantos nomer 14. Ing mangsa salajengipun Cruijff damel peragaan bal-balan atraktif ingkang dipunnamini déning médhia kanthi nama Total Football. dados juara Liga Champions ngalahaken Panathinaikos 2-0 ing final. Wonten ing kompetisi domestik Ajax saged angsal Liga Walanda. Nalika mangsa palastra Ajax angsal Piala Interkontinental kanthi nelokaken wakil saking Amérika Latin, Independiente 1-1 lan 3-0. Cruyff angsal trofi Piala Super Éropah kanthi nelokaken Glasgow Rangers 3-1 lan 3-2. Mangsa 1972/73 Ajax saged dados juara Liga Champion kanggé kaping tiganipun sasampunipun nelokaken Juventus 1-0 ing final. Nalika mangsa panas 1973 Cruyff dipuntransfer déning Barcelona kanthi regi 2 juta dollar. Cruyff sampun nglebetaken 251 gol kanggé klub Ajax wonten ing sadaya kompetisi. Panjenenganipun ugi pikantuk gelar juru main bal ingkang saé piyambak sadonya nalika mangsa 1970/1971 lan 1972/1973.