〈赤いセンター〉で侍女を訓練し、その後も監督する。あらゆる階層の人間を見張る。メーデーギレアドに抵抗する者たちの総称。司令官フレッド・ウォーターフォード家の“侍女”オブフレッドは、かつてジューンと名乗っていた。ジューンは夫と娘と共に国境を越えようとして捕まり、家族から引き離され、“侍女”の訓練センターに強制連行されたのだった。センターでは、富裕層の子孫を残すための“侍女”を要請するための訓練が行われていた。ジューンはそこで学生時代からの友人モイラと再会。いつか一緒に夫と子供を探しにいこうと約束する。訓練を担当する“おば”リディアは厳しく、ジューンと共に連行されたジャニーンは、抵抗した罰として片目を潰される。侍女となったジューンは2軒目となるフレッド・ウォーターフォード司令官に仕えることになり、オブフレッド(=フレッドのもの)という名前を与えられる。子供のできない司令官夫妻に子を授けるため、月に一度の“子作りの儀式”が行われる。侍女仲間のオブグレンは、かつて自分に同性の妻と息子がいたことをジューンに打ち明ける。オブグレンはウォーターフォード家の中にいる“目”(スパイ)に用心するよう忠告する。出産の日オブグレンと親しくなったジューンは、彼女からレジスタンスの仲間にならないかと誘われ、フレッド・ウォーターフォードの情報を流して欲しいと言われる。帰宅したジューンは〝2人で会いたい〟というフレッドの伝言を受け取り、理由がわからず恐怖にさいなまれる。ジューンは他の侍女たちと一緒にジャニーンの出産に立ち会い、かつて娘ハンナを産んだ時のことを思い出す。出産は難しいものとなっており、ハンナは産まれた直後に見知らぬ女に誘拐されそうになった。夜、ジューンはフレッドの書斎へ行く。書斎に入ることも2人で会うことも規則に反することだったが、2人はボードゲームのスクラブルをして遊ぶ。翌日、ジューンはオブグレンに昨夜のことを話そうとするが、家の前に立っていたのは〝オブグレン〟を名乗る別の女だった。期待オブグレンが連行されたことを知ったジューンは、ギレアド共和国が始まった頃のことを思い出す。ある日、ジューンら女性たちは突然会社から解雇を言い渡され、銀行口座は凍結されて財産を持つことを禁じられる。ジューンとモイラは女性の権利を奪った法律に反対するデモに参加するが、銃撃と爆弾に曝される。ジューンはセリーナに連れられてジャニーンの産んだ子を見に行く。ジャニーンはパットナム司令官の愛を得たと幻想を抱き、パットナム夫人に赤ん坊を渡すまいと考えていた。帰宅したジューンは、“目”と“おば”リディアにオブグレンのことで尋問される。オブグレンが同性愛者であることを知っていたとジューンが告白すると、リディアはジューンに電撃を与える。ジューンの妊娠を信じるセリーナは必死に止めるが、翌朝ジューンが妊娠していないことがわかると激怒し、彼女を部屋に監禁する。形式的な裁判の結果、エミリー(オブグレン)は“贖罪”の刑として女性器の切除手術を強制的に受けさせられる。エミリーの恋人マーサは、エミリーの目の前で絞首刑に処される。メッセージセリーナによって監禁されたジューンは、かつてモイラと2人でセンターから脱走した時のことを思い出す。モイラはボストン行きの列車に乗るが、ジューンは捕まってセンターに送り返され、鞭打ちの罰を受けていた。ジューンはクローゼットの扉の裏に、前の侍女が刻んだと思われるラテン語のメッセージを見つける。床に横たわってメッセージを読んでいるところを女中に見つかり、とっさに「気を失った」と嘘をついたジューンは、病院で診察を受けることに。医師はフレッドが無精なのだろうと言い、授精を申し出るが、ジェーンは断る。月に一度の“儀式”がやってくるが、フレッドはうまく儀式をこなせず取りやめとなる。その後、フレッドとジューンは久しぶりにスクラブルをする。ジューンはフレッドにラテン語のメッセージについて尋ね、「奴らに虐げられるな」という意味だと知る。フレッドによると、前任の侍女は自殺したと言う。フレッドはジューンの訴えを聞いて彼女を監禁から解放する。忠誠フレッドに子種がないことを恐れたセリーナは、ニックと交渉してジューンと義務的なセックスをさせる。ニックはジューンに問い詰められ、スパイの“目”であることを告白する。ニックとのセックスで、夫ルークとの出会いを思い出すジューン。2人が出会った時ルークには妻がいたが、惹かれ合う2人は体の関係を持ってしまった。ルークは「妻とは別れる」と誓う。エミリー(オブグレン)はオブスティーブンと改名し、ジューンの前に再び姿を現すが、ジューンの力にはなれないと言う。フレッドはエミリーに医療措置を施したと言い、自分たちが作った“より良い世界”が、すべての人にとって良い世界とは限らないと認める。エミリーは〝メーデー〟と呼ばれる抵抗グループのことを市場でジューンに伝えた後、突然車を奪って乗り回し、警備兵を轢き殺す。エミリーは捕えられ、連れ去られる。夜、ジューンは密かにニックのもとを訪ね、二人は激しいセックスをする。女の領域メキシコの通商代表団がフレッドの家を訪れることになり、セリーナは準備に余念が無い。保守活動家だったセリーナは、「女の領域」という本を出版し、夫のフレッドと共にギレアド創立に積極的に貢献していた。革命成功後、セリーナは社会での役割を奪われ、他の女性と同じように家の中で夫を支える役割を受け入れざるを得なくなる。ジューンは一同が揃う前でカスティーヨ代理使節に「自ら望んだ境遇か」「今は幸せか」と問われ、自ら望んだことで、ここへ来て幸せだと嘘をつく。他の侍女たちと共にパーティーに出席したジューンは、自分たち侍女がこの国の〝輸出品〟なのだと聞かされショックを受ける。翌朝、ジューンはカスティーヨに自らの苦境を訴えるが、彼女は「助けられない」と答える。カスティーヨが去った後、補佐官のフローレスから夫のルークが生きていることを知らされる。フローレスはルークへのメッセージを届けてやると言う。ジューンとルークは娘のハンナを連れ、知人のホイットフォードの手引きで国外へ逃亡をはかる。ホイットフォードはパスポートを入手しようとして捕まり、縛り首に。ジューンたちは自力で脱出しようとするが国境付近で離ればなれになり、ルークは“守護者”に撃たれて負傷する。救急車で運ばれる途中、事故に乗じて逃げ出したルークは、逃亡者グループに拾われて傷の手当てを受け、カナダへ逃げのびる。3年後、ルークは逃亡者のエリンと共に、カナダのトロントに拠点を置く“リトル・アメリカ”に住んでいた。ルークは管理事務所の担当者から、ジューンからの「愛してる。ハンナを救って」と書かれたメモを渡される。イゼベルの店フレッドはジューンに化粧品とドレスを贈り、ニックの運転でボストン市内の秘密の売春宿「イゼベルの店」に連れていく。ジューンはそこで売春婦として働くモイラと再会。2人は互いの無事を確認して喜び合う。ジューンは夫ルークがギレアドから脱出していたことを話すが、モイラは一生ギレアドから脱出することは不可能だと諦めていた。フレッドに娼婦のように扱われるジューンを見て、ニックは以前の侍女が自殺したことを思い出す。二度とこのようなことが起きないよう、ニックはフレッドを監視するように上層部から命じられていたのだった。翌日、ニックはジューンとの関係を一方的に終わらせる。納得がいかないジューンは理由を問うが、ニックは何も話さない。ジューンはクローゼットの壁に「あなたは一人ではない」という言葉を刻みこむ。橋ジャニーンは産まれた子供をパットナム夫妻に引き渡し、別の家庭に移されることに。パットナムの愛を信じ、彼が迎えに来てくれることを信じるジャニーンは、新家庭での最初の“儀式”を途中で拒否してしまう。ジューンはレジスタンスの侍女アルマに「協力させてほしい」と密かに申し出て、イゼベルの店のバーで働くレイチェルから荷物を受け取ってくるよう頼まれる。その夜、ジューンはフレッドを誘ってイゼベルの店に連れて行くよう仕向ける。ジューンが店に来たがる理由をモイラに会うためだと思い込んだフレッドは、ジューンとセックスした後モイラを部屋に呼ぶ。ジューンはモイラに荷物を取ってきてほしいと頼むが、モイラは危険なことはしたくないと拒否する。翌朝、ジューンは朝早く起こされ、橋に連れていかれる。ジャニーンはパットナムに裏切られたことを知って絶望し、子供を抱いて橋から飛び降りようとしていた。ジューンはジャニーンを説得して娘を受け取るが、ジャニーンは橋から飛び降りて昏睡状態となる。パットナム夫人に以前の侍女が自殺したことを指摘されたセリーナは、不安を感じて夫フレッドの書斎へ入る。ジューンは市場で買い物中、モイラが受け取った“荷物”を肉屋から渡される。その頃モイラは客を殺してイゼベルの店を抜け出し、車を奪って逃亡を図っていた。夜フレッドとジューンの関係を知って激怒したセリーナは、ジューンを殴りつけ、妊娠検査薬を試させる。結果は陽性となり、ジューンの妊娠が発覚する。セリーナはフレッドを糾弾し、ジューンのお腹の子は彼の子ではないと告げる。セリーナはジューンを車に乗せ、娘のハナのもとへ連れて行く。車の中から娘の姿を見たジューンは「会わせてほしい」とセリーナに懇願するが、セリーナはジューンの頼みを無視し、娘の安全を願うなら無事に出産しろと脅す。ジャニーンと密通したパットナムは裁判にかけられ、厳罰を望む妻の声によって左腕を切断される。ジューンが売春宿から送られた荷物をほどくと、奴隷化された女性たちの悲痛な声がしたためられた手紙の束が入っていた。リディアおばは子供を危険にさらしたジャニーンを石打ちの刑にするため、“救済の日”に集まった侍女たちの前にジャニーンを連行する。ジューンは石を捨て、刑の執行を放棄する。するとほかの侍女たちも続く。警備兵は侍女たちを殺そうとするが、リディアが止める。帰宅したジューンは黒いバンに連行されるが、その前に女中のリタに手紙の隠し場所を教える。売春宿から脱走したモイラはカナダに辿り着き、管理事務所で亡命を許可される。モイラは迎えにきたルークと抱き合い、再会を喜び合う。恐ろしい世界でした......。環境汚染で女性の不妊率が上昇し、少子化が深刻な問題となっている近未来。アメリカはクーデターによって“ギレアド共和国”となり、全体主義国家へと変貌しています。