キャプテン・アメリカの恋人1946年ニューヨーク、ペギー・カーターはSSR戦略科学予備軍でエージェントとして働いていたが、重要な任務を任せてもらえないでいた。カーターとキャプテン・アメリカの戦友であるハワード・スタークは敵国への武器販売で告発され公聴会に召喚されていた。そんな時、スタークから奪われた武器を奪還するための仕事を依頼されたカーターは、スタークの執事、エドウィン・ジャーヴィスと共に犯人を追う。ミルク・トラックを追え新型爆弾を積んだミルク・トラックを追って、デイジー・クローバー牧場に向かったカーター。ヴァイタ・レイ測定器を使って爆弾を積んだトラックを捜し出すためだ。カーターはSSRの支局長たちより早く容疑者を捜し出し、爆弾を回収する必要があるのだ。捜査の中、スタークの発明品を盗んだブラニスと再会した彼女は“リヴァイアサン”とは何かを問い詰めていく。爆破した精油所にあったナンバープレートがスタークの車のものだと判明し、SSRはスタークの執事、ジャーヴィスを取調室に連行する。SSRはジャーヴィスの過去の弱みを握り、彼からスタークの情報を得ようとしていた。カーターの機転の良さで、彼は取調室から解放されることになり、カーターとジャーヴィスは2人で盗まれたスタークの発明品がある場所を突き止めに行く。ハワードの帰還SSRが全力をかけて追っている時に突然、ニューヨークに舞い戻ってきたスターク。彼の居場所がないため、カーターは仕方なく女性専用のグリフィスホテルにかくまうことに。SSRの支局長は戦時中のフィノーの戦いで死んだはずの男がスタークの発明品を狙っていたことや、米政府がフィノーでの出来事を隠していることから、そこに事件解決の手掛かりがあると考えドイツに向かう。ベラルーシ行き事件現場で押収した通信機にメッセージが届く。ロシア語で書かれた暗号メッセージを解読したカーターは、暗号分析者として武器の受け渡し場所であるベラルーシの森にエージェントたちと一緒に向かうことに。そこでは、かつて共に戦った現地の107連隊が待っていた。SSRは、大量破壊兵器の試作品を取引する予定のスタークを待ち構えるが。取り返せない過ちベラルーシから連れて帰った精神科医、イフチェンコ博士からSSR支局長がリヴァイアサンの情報を聞き出していた際、組織が女工作員を育成していることを知ったカーターは、スタークの技術を盗んだのは女工作員だと確信し、ジャーヴィスと共に捜し出す。そんな時、SSRはカーターが陰でスタークを助けていた事実をつきとめ、彼女を国家反逆、スパイ行為などで逮捕しようとする。精神科医のイフチェンコ博士は人の心を操れる技を持っていた。博士は自然にSSRの組織に入り込み、SSRの支局長を含む男性エージェントたちの心を操っていた。国家反逆容疑でSSRに逮捕されたカーターは支局長に、グリフィスホテルにいる女工作員を捜し出すのが先決だと伝えるが、相手にされない。ミッドナイト・オイルSSRから盗まれたスタークの発明品である武器が使われ、多数の犠牲者が出てしまう。カーターは、敵には大きな計画がありさらなる犠牲者が出ると確信する。そんな時、SSRにスタークがジャーヴィスと共に現れる。武器の名前は“ミッドナイト・オイル”というガスであり、スタークは、これ以上恐ろしい結果をもたらさないため、リヴァイアサンをおびき寄せるおとりを志願する。カーターは、スタークを救うため決死の戦いに挑む...。ヒドラとの死闘により、キャプテン・アメリカは消息を絶った。彼の恋人でもあるエージェントのペギー・カーターは、共に戦い敵を倒したが、最愛の人を失った...。時は1946年、ニューヨーク。戦友のハワード・スタークは、戦時中に敵国へ武器を販売した国家反逆罪の容疑で追われる身となっていた。カーターは、秘密諜報機関SSRにいたが、同僚の多くはカーターをキャプテン・アメリカのかつての世話役としてしか扱わず、雑用担当の女性として閑職に就かされていた。行方をくらましていたスタークが姿を現し、カーターに秘密の任務を依頼する。カーターは、スタークの執事ジャーヴィスの協力も得て、捜査を始めるが―。