して少年たちは、人類の存亡をかけた激しい戦いの渦に巻き込まれていくのだった。公蔵を初めとした犠牲者を出した後、新たに司令となった真壁史彦の指揮の下で戦いに身を投じることとなった子供達。その中で羽佐間翔子が命を落とし、春日井甲洋がフェストゥムに同化されて倒れる。パイロットとなるが、仲間の犠牲よりもファフナーを重んじる総士の意志が分からなくなってしまった一騎は教員の一人である狩谷由紀恵に誘われて島の外を見るべく旅だった。それはフェストゥムと戦う新国連が擁する人類軍のスパイである狩谷の罠であり、彼女は一騎とファフナーを手土産に人類軍に寝返る。連行された人類軍モルドヴァ基地にはかつて島を出て行ったミツヒロ・バートランド、日野洋治と彼の息子である日野道生の姿もあった。一騎の母であった真壁紅音を同化したフェストゥム、ミョルニアが洋治によって匿われていた。洋治から自らの下で働くことを誘われ戸惑う一騎。考える間もなく基地内に侵入していたフェストゥムによって一騎は再び戦うこととなる。危機に陥る一騎を救ったのはミョルニアであった。マークザインを一騎に託すために現れた。マークザインの暴走の中で一騎はかつて総士の左目を傷つけた過去の真相とそれからの総士の意志を知る。迎えに来た遠見真矢と溝口恭介と共に島へ戻る決意をする。同じ頃、竜宮島のファフナーを手に入れるべく人類軍大佐ダッドリー・バーンズは狩谷と道生、道生の部下である少女パイロットカノン・メンフィスを率いて竜宮島へ襲来、人間と戦うことを禁ずる史彦は島民の安全を第一に島をバーンズに明け渡すが、間もなくフェストゥムが襲来する。ファフナーはおろかシステムの扱い方を把握していない人類軍はフェストゥムに対抗できずに窮地に追い込まれる。その状況下、島のコアである皆城乙姫が目覚め、史彦らを導く。帰還した一騎の活躍で敵を退けることに成功する。占領に失敗した人類軍は撤退するが、島に残ったカノンは命令により島もろとも自爆しようとしていた。一騎の必死の説得でカノンは投降、道生もまた狩谷の協力を得て島へ帰還した。人類軍とフェストゥムを退けてからしばらく、遠見一家とミツヒロの間で真矢のパイロット適正を巡る査問委員会、同化された甲洋の覚醒およびスレイブ型フェストゥムへの変化など事件はあったものの島は敵を退けながらも平和な時を過ごしていた。道生は5年ぶりに我が家に戻り、恋人の遠見弓子と生活を始め、カノンもまた羽佐間家に住み、一騎達の同級生として暮らすことになる。同様に捨て駒にされた人類軍兵士達も島で平和という文化を学びながら新たな生活を始める。ミツヒロは新たなザルヴァートル・モデルマークニヒトの開発を進めていた。それは北極に存在するフェストゥムの中枢であるミールを討つ最終決戦ヘヴンズドアのためであった。島もまた、その作戦への参加の選択肢を迫られているのも事実であり、その日は徐々に近づいていた。平和な時を過ごす中、史彦は敵の襲来に意図的なものを感じるが、ある日島の生態系に異変が起こる。花が咲き乱れ、多くの虫が溢れかえった。それから間もなく、突然島中の植物が枯れ、虫が死んでしまう。咲良が同化現象の進行によって倒れてしまい、直後の戦闘では衛が命を落とし、剣司も恐怖に駆られて引きこもってしまう。これまでの敵はパイロットの同化現象を促すための犠牲、すなわちフェストゥムが犠牲という概念を理解し消耗戦を仕掛けてきた証であった。咲良が倒れて間もなく、カノンは島に自らの居場所を見出し、フェストゥムの因子を移植する。人類軍ではミツヒロが開発したマークニヒトが狩谷諸共マスター型フェストゥムイドゥンに同化され、ミツヒロも自らの悲願そのものによって葬られる。憎しみという感情を学んだイドゥンは島に来襲し、ジークフリード・システム諸共総士を連れ去り、道生も犠牲になり、一騎も同化現象の進行で身体機能が大きく衰えてしまう。多くの犠牲を出した島は北極の最終作戦への参加を決定する。そこへミョルニアが現れ、総士の生存を告げる。それと同時に共鳴核となった紅音がこれまでの会話の末に得たデータの一部を提供する。その中には同化現象の緩和方法、洋治の設計思想に基づく機体の改良方法も含まれており、北極にある紅音の共鳴核には更に多くの回答があることを知る。機体を改良したアルヴィスは総士の奪還とデータの入手をするべく薬の投与を受けた一騎と真矢、因子が定着したカノン、母の死をきっかけに立ち直った剣司の四人に出撃を命ずる。北極の天候は快晴、それに因み蒼穹作戦と名付けられた作戦が開始され、一騎達は総士を救い五人で島へ帰る決意を胸に北極へ旅立った。乙姫にも最後の時が近づいていた。竜宮島には島周囲の空気としてミールが存在していた。そのミールが生と死を誤った形で理解していたためにミール共々島が死んでしまうことを防ぐべく、乙姫は岩戸へ戻り、生と死の循環を教えるのだった。『蒼穹のファフナー』から1年前、人類軍とフェストゥムの両方から追われ身を隠してきた竜宮島は、フェストゥムに探知される危機を迎えていた。戦闘準備の整わない竜宮島は、ついに「L計画」という危機回避プランを実行に移すことを決定する。それは、島の一部・アルヴィス左翼部L区画を切り離して囮とし、本島へのフェストゥムによる探知をかわすという陽動作戦だった。将陵僚はずっと想いを寄せ、まだ島の真実を知らない幼なじみの生駒裕未と穏やかに暮らす中で計画参加を決めていた。そんなある日、祐未の父生駒正幸が病で動く事も喋ることも出来ないにも拘わらず庭に倒れていた。「アルヴィスへ...」と言い残す息を引き取る父を看取った祐未は葬儀の後、ある計画書を発見する。それはL計画の計画書であった。同時に祐未はメモリージングにより島の真実を知り、僚や総士もそれに関わっていたことを知らされる。父が立案した計画への参加を決意する。僚もまた愛犬のプクを蔵前に預け、8人の少年少女達は、対フェストゥム兵器ファフナー「ティターン・モデル」のパイロットとして過酷な戦いに身を投じることとなる。僚達が厳しい戦いを強いられている頃、総士は一騎が付けた左目の傷が原因でファフナー搭乗が適わず、ジークフリード・システムの搭乗者を命じられる。仲間を前線に出す役割を負わせる父に反発し、L計画の承認も疑うが、公蔵は計画立案者でもある祐未の父が全員の生還を念頭に置いていたからこそ承認したと告げる。僚達は敵との戦いよりも同化現象によるパイロットの死によって精神的にも追い詰められていく中、L計画最終日が訪れる。Lボート最終区画には参加者全員分の脱出を考慮した潜水艇が配置されていたのだった。同時にフェストゥムが現れ、僚と祐未が迎撃に出る。その間生き残った計画参加者達は潜水艇に搭乗し、アルヴィスも蔵前のマークツヴァイを発進させて潜水艇との合流を図る。そこで思いもよらない事態が発生する。海に適応できないはずのフェストゥムが海に現れたのだった。潜水艇の消滅を知った僚は島へ帰りたいと叫ぶ祐未を制止し、2人で海底へ降りる。同じ頃、公蔵は総士と蔵前に合流中止を言い渡すが、機体に残されたデータ回収の目的で、最悪の事態を考慮しつつマークツヴァイを向かわせた。海底に降りた僚は祐未にこれまで秘めていた想いを打ち明け、祐未もまたそれに応える。それから間もなく祐未は同化現象により命を落とし、僚もそれまでの戦いの音声記録を残し、機体のフェンリルを起動する。自爆直前に現れたフェストゥムを見た僚は、フェストゥムも命があると悟り、海へ消える。2機のティターン・モデルの消滅を確認した公蔵は、それが海にフェストゥムがいるという無言のメッセージと悟る。数か月後、ティターン・モデルの残骸が流れ着き、回収されたコクピットブロックにプクが駆け寄る。それを見た総士と蔵前はそれが僚の機体であると確信し、音声メッセージは大人達に告げられ、皆が涙を流す。それから間もなく、プクも遼の機体のコクピットで、もういない主人の側で寄り添い眠るように息を引き取る。総士は一足先に帰る蔵前を見送り、共に戦えることを願い一時的な別れを告げる。して、一騎達がまだ何も知らない頃に起きた竜宮島の戦いは幕を下ろしたのだった。フェストゥムは群体活動をやめ、個体としての活動を開始していた。引き続き人類に敵対するもの、共生を選択したもの、様々な個体が様々な「状況」を起こしたことで、世界は混迷の時代を迎えていた。2148年、島の平和は守られたはずだった。総士は存在が消滅しながらも、いつか竜宮島へ戻ると一騎と約束をした。少年少女たちは取り戻した平和の中、日々を生きていた。その中でお盆祭りが行われる日、島で初めての自然受胎で生まれた子日野美羽が真矢と遊んでいる時に「おおきなおふねがくるよ」と告げる。祭りの夜、美羽の言葉通り、1隻の艦が竜宮島へ打ち揚げられる。中には1人の少年が眠っており、同時に人類の武器を使用するフェストゥムエウロス型が現れ、苦戦する中一騎達はこれを撃退する。北極での決戦後に新たに誕生したミールの元で活動するフェストゥムであった。彼はミールの使者として、人類と他のミールの統括する群れに対し、共同戦線を申し入れていた。これまでにない事態にアルヴィスは困惑するが、彼は告げる。「空がコアの命を奪う」と。新たなミールの存在、フェストゥムの側にいる総士、島は新たな戦いに巻き込まれていく。パイロットとして参戦し、戦いが激化する中、一騎は総士が操に何かを託したことを感じ、対話を始めるのだった。戦いの中で島は徐々に蝕まれていき、史彦を初めとした大人達はかつて人類軍と戦った後遺症に苦しむ中、史彦は意識体となった乙姫からある可能性を告げられる。戦いの中、芹はフェストゥムが「いたい。たすけて」と泣いていることを知り、慟哭する。コアの負荷を軽減すべくワルキューレの岩戸に入り、乙姫と束の間の再会をする。戦いを見ていることしか出来ない一騎はミールを「神様」、自身を「ミールの手」と表現する操に「空を奪う悲しみ」をミールに伝えるよう訴える。操はミールに抗うことが出来ずにマークザインの中に封じられていたマークニヒトのパイロットとなる。一騎はマークザインで出撃するが、マークニヒトとの戦闘で消滅してしまう。同時に窮地に陥る剣司達を、自らをマークフィアーのコアとして帰還した甲洋が救った後、突然敵が去って行った。ミールの元へ帰った操は仲間の痛みと憎しみに苦しむ中、真壁紅音だったミョルニアに問われる。「お前はなぜそこにいる?」と。操は北極ミールが消滅した後に初めて存在することを望んだフェストゥムであった。操はその問いに答えることは出来ず、痛みを消すべく竜宮島との決戦を決意する。敵を退けたのは美羽であった。彼女は人間と異なるフェストゥムの言葉と感情を理解する島で唯一の存在であり、「おはなし」によってエウロス型の群れを撤退させたのであった。弓子を通して美羽から一騎はまだ帰ってこられると告げられた史彦は、島のミールの経験を操のミールに伝えるべく、美羽とミールの対話を決定する。戦力を大きく削がれたアルヴィスは、機体を失った里奈と暉をゼロファフナーに搭乗させ、甲洋も戦力に配属することで第二次蒼穹作戦を開始する。それは、フェストゥムから対話を求められたのとは逆に、人類から対話を求める最後の戦いの始まりであった。西暦2150年6月25日、人類の数少ない生存圏にして太平洋圏最大の輸送基地であるハワイが、フェストゥムの大群に襲われる。40年の時を経て、彼らは人類が命を保つ術、食事という行為とその根幹を成すものを理解したのであった。救援に駆けつけたファフナー部隊さえも同化し、攻撃させるまでに進化したフェストゥムに人類軍はなすすべもなく、新国連本部が発令した「交戦規定アルファ」により人類軍の爆撃機はフェストゥムだけでなく、基地部隊と増援部隊、そして市民諸共核で焼き払った。生存者の救助へ向かった基地司令官ナレイン・ワイズマン・ボースは、1体のフェストゥムに守られた1人の少女を保護した。少女の名はエメリー・アーモンド、ミールの欠片を持つ新たな希望であった。それから1年後の西暦2151年、フェストゥムとの戦いから一歩引き、再び世界から隠れていた竜宮島にも遂に「状況」の影響が起こる。過去に島を幾度も襲撃していた人類軍が再びやってきたのだ。身構えるアルヴィスの人々だったが、一人の少女と共に来訪したペルセウス中隊を統率するナレイン将軍に敵意は無かった。それを追い、北極ミールの欠片から生まれた、人類に敵意を持つ巨大なフェストゥム・アザゼル型・ウォーカーが現れる。ナレインが連れてきた少女エメリーが美羽とミールを通じてクロッシングで交信していたこと、六体のアザゼル型と「間もなく外宇宙から襲来する新たなミール・アルタイルが世界のパワーバランスを変革する」ことを知る史彦。アルタイルを味方にして人類とフェストゥムの長い戦いを終わらせるため、美羽に自身が管理するミール・世界樹を通してアルタイルと対話してほしいと真摯に要請するナレインに対し、積年の因縁と戦力の都合から即答出来ないアルヴィスのメンバー。エメリーが島のコアと対話することで、コアがファフナーに新たなる力を与え、島外へ美羽を護衛するファフナーを派遣する余力が出来たこともあり、人類へ希望をもたらす可能性のある要請に応えることにした。立派な大人に成長した第1世代のファフナーパイロットたちは、溝口に弟子入りして戦闘機乗りに転向した真矢を除き、それぞれ現役パイロットを退いて訓練教官や整備士に転向していた。一騎は「料理人」として、総士もアルベリヒト研究機関の「研究者」として第2の人生を歩んでいた。「二度と一騎をファフナーに乗せない」という強い覚悟を抱いていた真矢とカノンの想いは、再び激化するフェストゥムとの戦いにより、はかなくも裏切られてしまうことになる。ファフナー乗りの証であった「今も指に残る傷跡」を持つ彼らは、やがてそれぞれの戦う理由と決意を胸に、再びファフナーやジークフリードシステムに搭乗することになる。島の防衛に残し、選抜メンバーたちはナレインの管轄するエリア・シュリーナガルへと向かう。シュリーナガルはアザゼル型・ロードランナーに蹂躙され、世界樹も破壊されて真矢や広登、美羽たちは絶体絶命の窮地に陥る。彼らの危機を救うため一騎と総士が追加派遣される。2人はフェストゥムの大軍を殲滅し、ロードランナーも退け、同化された人類軍のパイロットたちも救う「奇跡」を見せる。それは同時にシュリーナガルで生き残った2万人の人々とミールを新天地まで退避させる過酷な旅の始まりでもあった。一騎は、組織的かつ戦略的に消耗殲滅戦を仕掛けるフェストゥムの背後に何者かの悪意を感じ取る。旅の果てに人類軍ダッカ基地付近に到達した彼らを待ち受けていたのは、「交戦規定アルファ」発動によりナレイン一行を「同化された人類」として殲滅しようとする人類軍のファフナー部隊だった。一方的に殺される市民達、広登もその犠牲となってマークフュンフが奪われる。新たな島のコア皆城織姫の元で戦うファフナーパイロット達がフェストゥムの力・SDPを発揮し、新たな同化現象に苦しむ。後輩達を支えるべく咲良と共にパイロットに復帰したカノンは、未来を見る能力に目覚め、分岐する運命の果てに竜宮島が無残にも壊滅し、仲間が一人もいない未来を見てしまう。カノンは未来改変を信じ、孤独な戦いを続ける。その果てに一騎と2人だけ生き残る未来に辿り着いたカノンだったが、カノンはそれを選ばず一人消滅する。カノンは新たなファフナー、エインヘリアル・モデルの設計データ、そして派遣部隊との合流ポイントを記していた。それはカノンが自らの命を使い遺した希望であった。彗たちの同化現象が深刻化し、島を脱出するプランデルタの実行が考慮されるほどに島の生態系も狂い始め、住人の健康が脅かされる絶望的で暗い状況に、剣司と咲良は夫婦になることを決め、結婚式を挙げる。カノンが遺したエインヘリアル・モデルが完成し、剣司もパイロットに復帰する。史彦は竜宮島を奪還し、一騎達と合流すべく第三次蒼穹作戦を開始する。作戦は開始当初からウォーカーの激しい妨害に遭う。そんな絶体絶命の窮地を救ったのは、一騎との約束を守るため目覚めた甲洋だった。甲洋の参戦により島は優勢を取り戻し、島の奪還に成功する。人類とフェストゥム双方から攻撃を受け続け、絶望的な状況に立たされた一騎達はようやく島を目前にする。島の人々と再会出来ると喜ぶ一同だったが、人類軍とアザゼル型が現れてアイが命を落とし、劣勢に苦しむ一騎たち。美羽とエメリーに呼ばれた二代目・来主操とボレアリオスが救援に現れ、島も合流したことで形勢は一挙に逆転する。その戦いの背後で人類軍はジョナサンとビリーを拘束し、真矢を拉致する。ダーウィン基地で新国連事務総長ヘスター・ギャロップは、真矢にザルヴァートル・モデルマークレゾンへの搭乗を依頼すると共に、真矢は新国連は第三アルヴィス海神島、別名アトランティスのコアをプロメテウスとして利用し、ジョナサンがそれから産み出されたパペットであり、本人が意図することなく「スパイ」として人類軍が保有する宇宙ステーションアザゼル型・ベイグラントに竜宮島やナレインたちの情報を与えていたことが明かされる。ヘスターは不要となったジョナサンの人格を無情にも消し去るよう命じる。人類への復讐を目論むプロメテウスはジョナサンを憎しみの器とし、フェストゥムとして覚醒させるのだった。合流を果たしたナレインは史彦に、世界樹を根付かせる新天地もまた第三アルヴィスであることを告げ、総士は真矢を奪還するべく行動を開始する。一騎は度重なる同化現象の負荷により昏睡状態に陥っていた。総士や溝口達はダーウィン基地に向かい、交渉の途中で生じたバーンズによるヘスター暗殺未遂、プロメテウスの蜂起による混乱に乗じて真矢を助け出す。混乱の中でコアに支配されたジョナサンはマークレゾンを奪い、わずかに残った自我で真矢達を見送る。ヘスターが基地を放棄した後、バーンズは解放され、新国連から独立した人類軍のトップに据えられる。同時に島では第三アルヴィス上陸に向けた動きが進められた。途中の戦闘で暉が犠牲になるも、竜宮島の祝福を受けた一騎が駆けつけ上陸は成功。島に帰還した総士や真矢を含めた第1世代のパイロットが成人式を迎えた後、コアに支配されたジョナサンと人類軍が接近していた。人の恐ろしさを学んだ子供達に史彦は同時に信じることを伝え、アルタイルと対話すべく第四次蒼穹作戦を開始する。二年後、新国連から独立し、バーンズを司令官とする独立人類軍とフェストゥムが交戦するハワイでアルヴィスのファフナー部隊は美羽を新たなマークザインのパイロットとして第五次蒼穹作戦を開始する。それはエスペラントでありながらフェストゥムに寝返った少年マリス・エクセルシアによって連れ去られた転生した総士と二人のパイロット候補生を救出するものであった。マリスは自分が憎んでいるプロメテウスと結託していた。プロメテウスミールはベイグラントを失いながらも生き延び、力を蓄えていた。その群れにいる弓子を模したフェストゥムセレノアはファフナーのクロッシングに侵入して同化するという新たな力でファフナー隊を壊滅させ、更に新たな力を得た一騎もマリスが奪ったファフナーに乗るレガートとの戦闘中で力を失いファフナーを奪われる。マリスは総士達を連れてロケットで宇宙へ脱出し、マリスをよく知る美羽はそれを撃つことが出来ずに逃してしまう。プロメテウスは自らを絶望を意味するマレスペロと名乗り、ミールの力で赤い月が空に出現する。エメリーが転生した海神島のコアルヴィ・カーマはそれを感じ取り、未来のために対策を練る。三年後、総士は竜宮島で両親と妹、そして親友のマリスと共に平和に暮らしながらも外の世界へ憧れを募らせ、古い通信機で外へ連絡を試みる。祭りの夜、その通信に応えた男が『真実を見せる』と告げる。すると、それを阻止しようとする妹と島の人々は金色の怪物になり、男...真壁一騎はファフナーでそれを撃退し、総士の目の前で妹を消し去る。告げる......総士の家族も、住んでいる島も偽物であると。竜宮島の敵『エスペラント軍』と信じていた彼らは半世紀にも及ぶフェストゥムとの戦い、世界を守る軍隊と総士が信じていた『ベノン』こそがかつて総士を連れ去ったマレスペロが統率する群れで世界を脅かす存在であると告げる、総士の島はマレスペロが統率する群れに人間の感情を学ばせるために作られた物だった。