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spécial les frontières du vivant : animaux et végétaux« Riftia Pachyptila », le ver géant des Abyssesspécial les frontières du vivant : animaux et végétaux - 01/02/1999 dans mensuel n°317 à la page 90 (3474 mots) | Gratuit
La découverte au printemps 1977 de l'hydrothermalisme océanique profond et de sa faune associée, par 2 600 m de profondeur au niveau de la dorsale océanique des Galápagos, a remis en question en quelques secondes un dogme pourtant bien établi, l'impossibilité de toute vie en l'absence d'énergie solaire. Plusieurs années s'écoulèrent avant que soit identifiée la source d'énergie à la base de l'existence même de ces êtres vivants: l'hydrogène sulfuré, composé mortel pour la plupart des animaux. Ces organismes sont-ils les vestiges d'un monde perdu? Par quelles ruses de la nature peuvent-ils exploiter l'hydrogène sulfuré? L'analyse fine du métabolisme de Riftia pachyptila , ver dépourvu de bouche, de tube digestif et d'anus, vivant en symbiose avec des bactéries, nous entraîne dans les méandres d'un monde moléculaire insolite. Le 17 septembre 1835, le H.M.S. Beagle , à son bord un jeune naturaliste de 26 ans, Charles Darwin touchait terre sur l'île située au sud-est de l'archipel des Galápagos. Tandis qu'il s'émerveillait de la diversité des pinsons et des nouvelles formes de vie qu'il découvrait, il ne se doutait certainement pas qu'à quelques encablures de là, dans l'obscurité la plus totale des abysses, vivaient des organismes encore plus incroyables. Cent quarante-deux ans plus tard, une mission océanographique dirigée par John Corliss de l'université de l'Etat d'Oregon, découvrit fortuitement des êtres vivants tout à fait étonnants, associés à des émissions hydrothermales par 2 600 m de fond sur la dorsale océanique des Galápagos. Leur découverte restera probablement l'un des événements majeurs de ce siècle dans l'histoire de l'océanographie biologique, car elle bouleversa en quelques instants nos connaissances sur la vie dans les abyssesi. De nombreux environnements sur la terre sont considérés comme des déserts, car l'établissement de toute forme de vie y est impossible, sinon réduit, en raison de l'absence de facteurs essentiels comme l'eau, la lumière solaire ou une source de nutriments. Jusqu'en 1977, l'océan profond était considéré comme l'un d'entre eux, avec une biomasse animale de l'ordre de quelques grammes par mètre carré. Toutefois, John Corliss découvrit une étonnante communauté animale qui représentait une biomasse de plusieurs kilogrammes par mètre carré, constituée d'organismes le plus souvent inconnus. Parmi ces animaux, un attira l'attention des biologistes, qu'ils baptisèrent Riftia pachyptila, tube-worm en anglais voir l'encadré " Un ver des abysses en aquarium ". L'intérêt des scientifiques pour cette étrange créature venue des grands fonds était dû non seulement à son abondance et à sa couleur rouge qui tranchait d'une manière spectaculaire avec le noir ébène des basaltes, mais également à sa taille impressionnante. Riftia est un ver tubicole géant pouvant atteindre 2 m de long pour un diamètre de 4 à 5 cm. Il forme des groupes de plusieurs dizaines à plusieurs centaines d'individus, fixés sur le fond à la base des cheminées hydrothermales actives. La présence d'une telle densité biologique demeura pendant quelques années une véritable énigme. En effet, tous les écosystèmes dépendent de la présence de producteurs primaires de la matière organique qui sera ensuite recyclée tout au long de la chaîne alimentaire. Appelés organismes autotrophes, ils sont capables de synthétiser par fixation de CO2 leurs propres composés carbonés et notamment des hydrates de carbone les molécules organiques. Les végétaux, qui réalisent cette transformation en utilisant la lumière solaire comme source d'énergie, sont qualifiés de photoautotrophes. Ils sont à la base de la grande majorité des écosystèmes terrestres et aquatiques.
Toutefois, la lumière solaire pénètre seulement jusqu'à 300 ou 400 mètres de profondeur dans cette zone de l'océan zone euphotique. La vie décroît rapidement avec la profondeur en raison de la faible quantité de matière organique disponible. Généralement, les organismes vivant dans les abysses dépendent de la matière organique provenant de cette zone euphotique. Toutefois, la majorité de cette matière organique est consommée et recyclée avant de parvenir dans les profondeurs, ce qui explique la pauvreté de la biomasse des zones abyssales. Il était donc fort peu probable que ce mécanisme permette la luxuriante biocénose* observée. Les biologistes étaient d'un seul coup confrontés à l'existence d'un monde parallèle indépendant de l'énergie solaire.
Plusieurs années passèrent avant que l'origine de cette biocoenose ne soit découverte. Tout d'abord, les prélèvements d'échantillons de fluides hydrothermaux, effectués par les équipes de John Edmond du Massachusetts Institute of Technology et Karen Von Damm de l'Université du New Hampshire, et leurs collaborateurs, révélèrent la présence de fortes concentrations en hydrogène sulfuré H2S autour des animaux. Quel-ques années plus tard, le groupe de Holger Jannasch à l'institut océanographique Woods Hole et celui de David Karl à l'université de Hawaii démontrèrent l'existence de bactéries autotrophes capables d'oxyder H2S dans l'environnement immédiat de ces organismes. Ces bactéries furent baptisées chimiolithoautotrophes parce qu'elles transforment le dioxyde de carbone en molécules organiques, en utilisant non pas l'énergie solaire mais l'énergie chimique de l'oxydation de H2S. Elles étaient à la base de la chaîne alimentaire à l'origine de cet écosystème. Malgré cette découverte, plusieurs questions embarrassantes demeurèrent sans réponse et stimulèrent de nombreuses recherches sur l'adaptation physiologique des organismes aux fortes concentrations en H2S1 voir l'enca- dré " Les milieux réduits riches en hydrogène sulfuré ". L'étude anatomique de Riftia révéla l'absence de système digestif, et par conséquent son incapacité à consommer des bactéries autotrophes. On savait par ailleurs que l'hydrogène sulfuré est un dangereux poison: des concentrations de l'ordre de la nanomole ou de la micromole par litre sont suffisantes pour bloquer les processus du métabolisme respiratoire, dit aérobie2. Dans un tel contexte, comment cet organisme était-il capable de survivre? A l'état adulte, Riftia est en effet dépourvu de bouche, de tube digestif et d'anus. Comment se nourrit-il? Son corps est divisé en quatre régions: l' obturaculum , le vestimentum , le tronc et l' opisthosome fig. 1. A son extrémité antérieure, la région de l' obturaculum se compose d'une structure centrale rigide ornée de filaments branchiaux. L'ensemble constitue une branchie ou plume , selon l'appellation anglo-saxonne, un organe d'échange respiratoire très efficace. D'une couleur rouge vif, elle est directement exposée à l'environnement et peut rentrer intégralement dans le tube de l'animal, si celui-ci est dérangé. Le reste du corps du ver est protégé par un tube souple blanchâtre dont la composition a été élucidée par le groupe de Françoise Gaill de la station biologi-que de Roscoff. Directement sous la branchie se trouve une région musculaire, ou vestimentum , qui contient le coeur, les orifices génitaux et une série de glandes très actives. Cette partie permet au ver de s'ancrer fermement dans la région antérieure de son tube, et de sécréter les nouveaux composants de celui-ci durant sa croissance. Sous le vestimentum , le tronc représente la partie la plus longue de l'animal. Entre deux cavités coelomiques*, il contient les gonades et un organe verdâtre qui occupe la majorité de cette région et que l'on nomme trophosome corps nourricier. Finalement, à l'extrémité postérieure de l'animal se trouve une courte région segmentée, l'opisthosome. Cette région permet au ver de se fixer à la base de son tube et de sécréter la portion basale de ce dernier. Après la description de cet animal et de son anatomie par Meredith Jones du Museum national d'histoire naturelle de Washington D.C., les mécanismes permettant à ce ver de se nourrir restaient toujours énigmatiques. Par la suite, les études du trophosome réalisées par le groupe de Colleen Cavanaugh à Harvard, indiquèrent la présence de cellules spécialisées contenant des bactéries sulfoxydantes, les bactériocytes. De plus, les travaux biochimiques des groupes de Horst Felbeck à l'institut océanographique Scripps et de James Childress à l'université de Californie à Santa Barbara révélèrent la présence dans ces bactéries d'une enzyme clé de la fixation du carbone chez les organismes autotrophes, la RuBP carboxylase3,4. Une partie de l'énigme était ainsi résolue. Riftia avait établi une coopération de type endosymbiotique* avec les bactéries. Riftia fournissait aux bactéries les éléments inorganiques indispensables à leur métabolisme oxygène, dioxyde de carbone et hydrogène sulfuré. Il les extrayait de l'environnement au moyen de sa branchie, et les transportait jusqu'aux bactéries par l'intermédiaire de son système circulatoire. En échange il recevait de la part des bactéries des molécules carbonées directement assimilables. A la suite de cette découverte, une nouvelle question se posait: comment Riftia pouvait-il fournir du H2S à ses endosymbiotes sans s'empoisonner? Tout comme le cyanure, la toxicité de l'hydrogène sulfuré est due à l'inactivation irréversible des métalloprotéines: la cytochrome c oxydase, une enzyme clé du métabolisme aérobie*, mais aussi l'hémoglobine. Cette dernière est le transporteur d'oxygène le plus répandu dans le règne animal. Chez les mammifères, elle est contenue dans les globules rouges et leur donne leur couleur. On parle alors d'un pigment respiratoire intracellulaire. Chez d'autres animaux, comme Riftia , l'hémoglobine est dissoute dans le sang, et est donc extracellulaire. Les hémoglobines extracellulaires EHbs pour Extracellular hemoglobins de Riftia restaient cependant insensibles à des concentrations en H2S mortelles pour la plupart des organismes et continuaient à assurer leur fonction de transporteur d'oxygèneii. Riftia avait donc résolu trois problèmes majeurs. Tout d'abord, il devait posséder un mécanisme particulier pour extraire le H2S de l'environnement et le transporter vers ses bactéries endosymbiotes. Ensuite, le H2S est une molécule hautement réactive et instable. En présence d'oxygène, elle est rapidement oxydée en thiosulfate S2O32­ ou en sulfure élémentaire S°. Par conséquent, le H2S devait être véhiculé par le système circulatoire tout en évitant d'être oxydé par l'oxygène dissous. De plus, le transport du H2S ne devait pas empêcher celui de l'oxygène par les hémoglobines, c'est-à-dire ne pas entrer en compétition avec l'oxygène pour le site actif de ces molécules, l'hème. Enfin, le transporteur d'hydrogène sulfuré devait lier le H2S avec une très haute affinité, afin d'éviter sa diffusion à travers les membranes cellulaires et l'empoisonnement du métabolisme aérobie dans son ensemble.
Les travaux de James Childress, entre autres, dévoilèrent l'implication essentielle des EHbs de Riftia . En effet, des expériences in vitro ,réalisées en même temps sur les hémoglobines et la cytochrome c oxydase de Riftia , montraient que les EHbs se combinaient avec une très forte affinité au H2S, évitant ainsi l'empoisonnement de la chaîne respiratoire. Par la suite, Alissa Arp et Charles Fisher qui étaient à l'époque dans l'équipe de Childress montrèrent que les EHbs de Riftia étaient capables de lier simultanément et réversiblement, sur deux sites différents, l'oxygène et l'hydrogène sulfuré5,6. Les EHbs avaient un double rôle: elles protégeaient, d'une part, Riftia contre les effets toxiques du H2S par sa fixation sous une forme stable et, d'autre part, elles permettaient à ce composé d'être transporté jusqu'au trophosome et aux bactériocytes sans qu'il soit oxydé fig. 1.