Põhjapoolsele madalamale platoole kujunes avaasula, mis aja jooksul kasvades laienes ka linnamäe kirdejalamile. Umbes 11. sajandi keskpaiku jäeti Eestis paljud senised linnused maha ja uusi rajati hoopis teistesse kohtadesse. Otepää linnus oli üks väheseid, mis jäi edasi  eksisteerima ja ta kindlustati veelgi tugevamaks. Ilmselt hakkas siin kujunema Ugandi maakonna teine keskus Tartu kõrval, mis sai tuntuks ka naabermaadel.  Otepää linnuse tähtsust näitab seegi, et 1116. a korraldas vene kroonikate andmetel Novgorodi vürst Mstislav siia sõjakäigu ja linnus vallutati. Võitjad kiirustasid tagasi ja asusid Novgorodi kindlustama, sest kardeti eestlaste vasturetke. Otepää linnuse taastamisel ümbritseti kaitseehitustega ka madalamal platool paiknenud asula ja sellest sai eeslinnus.  Eestlaste muistses vabadusvõitluses (1208-1224) peeti kõige arvukamalt lahinguid just Otepää linnuse ümber. Otepäälastel tuli võidelda mitmel korral ristisõdijate ja nende abivägedega kui ka venelastega. 1217. a veebruaris saavutasid suured eesti-vene ühendväed siin võidu, mille tagajärjel pidid ristisõdijad loobuma kõigist seni vallutatud aladest Eestis.  1224. aastal asuti Tartu piiskopkonna esimest kivilinnust rajama just Otepääle ja 1225. aastal võttis Tartu piiskop Hermann I siin valminud  linnuses vastu paavsti esindaja legaat Modena Wilhelmi. Seega oli Otepää kivilinnus üks esimesi tellisehitisi Eestis. Esialgu elas linnuses 4 Tartu piiskopi vasalli, kes ajasid üsna aktiivset poliitikat, eriti Venemaa suunal. Tehti koostööd mõningate opositsioonis olevate vene valitsejatega ja Tartu piiskopi ning orduvägedega, mis viis 1240. aastal Irboska ja Pihkva vallutamiseni ja lõpuks Jäälahinguni 1242. aastal.  Linnuse kõrvale, praeguse kiriku ümbrusesse, kujunes 13. sajandil keskaegne Otepää alev.  Umbes 3 ha suuruses osaliselt sillutatud tänavatega alevis oli kirik ning puit- ja isegi tellishooneid. Seal elasid peamiselt käsitöölised ja kaupmehed. Alevi servaalal on ühtlasi soomaagist rauda sulatatud.  Seoses Tartu kui piiskopkonna keskuse ja hansalinna arenguga ning kaubateede ümberpaiknemisega hakkas Otepää tähtsus 14. sajandi teisel poolel vähenema. Linnus läks von Uexküllide perekonna valdusesse. Põhiosa kivilinnuse ehitustest hävis Tartu piiskopi ja Liivi ordu vahelises sõjas 1396. aastal.  Otepää linnusel aastail 1950-1974 läbiviidud kaevamistel avati mitmeid kivilinnuse hooneid ja saadi väga rohkesti küllalt väärtuslikke leide. Nii on siit leitud vähemalt 1396. aastast pärinev pronkspüss, mis kuulub maailma vanimate tänaseni säilinud tulirelvade hulka, erinevate kaitserüüde detaile, hõbedast kirikuriistu jmt, mis on pälvinud ka laiemalt rahvusvahelist tähelepanu.