Kuanzia 1994 hadi 1995, Kirk alifanya kazi kama Katibu wa Jimbo la Texas, hadi alipochaguliwa kama Meya wa Dallas, ambapo alihudumu kutoka 1995 hadi 2002 na alikuwa wa kwanza wa Kiafrika-Amerika kushikilia yoyote ya nafasi hizo. Alikimbilia Seneti ya Merika mnamo 2002, lakini alishindwa na mpinzani wa Republican John Cornyn. Baada ya kushindwa kwake, Kirk alifanya kazi kama mshirika katika kampuni ya sheria ya Vinson & Elkins iliyoko Houston na alifanya kazi kama mshawishi wa Energy Future Holdings na Merrill Lynch. Kirk aliteuliwa na Rais Barack Obama kutumikia kama Mwakilishi wa Biashara wa Merika na mnamo Machi 18, 2009, na alithibitishwa na Seneti ya Merika katika kura ya uthibitisho wa 925. Mnamo Januari 22, 2013, ilitangazwa kuwa Kirk ataondoka kama Mwakilishi wa Biashara wa Merika.
Shule ya sekondari ya John H. Reagan ya Austin, Chuo Kikuu cha Austin, na Chuo Kikuu cha Sheria cha Texas