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  根据明智军记记载,明智光秀最初侍奉美浓明智城主斋藤道三,亦成为斋藤氏家臣。因义龙和道三内乱,光秀支持道三并进攻义龙方的明智城,道三长良川战死后,光秀及家人先赴若狭投靠武田氏,再前往越前朝仓氏仕于朝仓义景。然后随足利义昭一同投靠织田信长。

  义昭与信长结盟后,在织田家臣团因功受重用。1568年协助攻打观音寺城,永禄12年(1569年)1月5日,三好三人众袭击义昭的宿所本圀寺(本圀寺之变),光秀成功地协助义昭抵御。同年4月,与木下秀吉、丹羽长秀、中川重政共同于织田氏支配下担任京都周边政务,京都奉行。  义昭与信长反目,试图成立信长包围网,光秀决定离开成为信长直臣,在攻打浅井及朝仓立下功绩。  元龟元年(1570年)4月28日,光秀于金ヶ崎之战中,信长由于浅井长政背叛而撤退,以池田胜正队3,000人为主,与秀吉共同担任殿后任务。4月30日与长秀一同前往若狭从武藤友益取回人质,将城馆破坏后,于5月6日返回京都。同年9月也参加志贺之阵,兵力约300至400人,期间乘隙向宇佐山城及滋贺郡等周围的土豪进行怀柔政策。  元龟2年(1571年),三好三人众于石山本愿寺举兵之际,光秀随同信长于摄津国出阵,因功被分封到近江国滋贺郡5万石,并筑起坂本城。天正3年(1575年)赐姓惟任,官至从五位下日向守。

  明智光秀成为城主后,参加天正3年(1575年)的高屋城之战、长<unk>之战,以及越前一向一揆歼灭战。肃清内乱再被任命攻打丹波国,包围黑井城时,因丹波国人众八上城主波多野秀治背叛而败退。  天正4年(1576年)4月,参加进攻石山本愿寺的天王寺之战,5月5日遭到反攻,司令官塙直政战死。光秀于进攻天王寺砦之际陷入苦战,并向信长求援。5月23日因过劳重病,7月才回复健康。但11月7日正室煕子于坂本城病死。  天正5年(1577年)参与进攻杂贺。同年10月,参与进攻信贵山城之战并将之攻陷。同月再度展开丹波攻略长期战。于攻陷龟山城作为据点后,继续包围坚城八上城,并于丹波各地转战。  天正6年(1578年)4月29日,向播磨派出援军支援秀吉,进攻毛利家。6月参与进攻神吉城。10月下旬,荒木村重背叛,光秀参与有冈城之战。  天正7年(1579年),丹波攻略进入最终阶段,2月八上城陷落。8月9日黑井城陷落,成功击败波多野秀治后,于天正8年(1580年)成为丹波一国之主,增加29万石,总俸高34万石。接着光秀在该地筑起了新的龟山城及福智山城(横山城),成拥有指挥织田家附近城主权力的重要武将。由于丹后国长冈(细川)藤孝、大和国筒井顺庆等近畿地方的织田大名都成为光秀的寄骑,他的支配地包括丹波、滋贺郡、南山城,自近江至山阴方向等畿内方面军,多数在近畿地方,总石高240万,光秀亦被称为「近畿管领」(与关东管领不同,纯粹是一个称呼,并非实在的官位)  天正10年(1582年)3月5日,参加讨伐武田氏的最终战(甲州征伐),担任织田信忠军的战闘主力,4月21日返回。

  天正10年(1582年)5月,光秀被解除招待德川家康的任务,前往支援秀吉进攻毛利家,并于6月2日(6月21日)早上出阵。途经龟山城内的柴野附近时,光秀向重臣传达讨伐信长之意,导致本能寺之变。  路易斯·弗洛伊斯于《耶稣会日本年报》上记载当时光秀率军冲入本能寺并向信长射箭;当时的权中纳言山科言经的《言经卿记》亦明记发生时间与光秀冲入本能寺。《明史》外国列传二百一十外国三也曾记载日本一部分该段历史,但可能源自于听说,因此文中出现阿奇支为信长的参谋、最后信长被明智所杀的记载。  2017年3月20日,织田信长与明智光秀两家的后代共同出席茶会,为400年前的本能寺之变上演握手和解。

  明智光秀为何突然叛变织田信长,到今天仍然是未解之谜,以下为主要几种说法:

  光秀在6月3日至4日期间费力劝降诸方势力,尤其希冀细川藤孝跟筒井顺庆加入己方,但多数织田家臣不齿光秀弑主皆回绝,少数支持者都是实力不成气候的小势力。6月5日,光秀进入安土城,将信长贮藏的金银财宝等名物分给家臣。7日,朝廷派敕使吉田兼和拜访光秀,任命其为京都守护,维持京都地方的治安。9日,正准备前往京都时,光秀接到了秀吉回师的消息后,出兵山崎。  光秀回军于6月13日与羽柴秀吉、丹羽长秀、织田信孝等激战于天王山山麓的山崎(现在的京都府大山崎町及大阪府岛本町附近)(山崎之战),其中羽柴军约2万7千(池田恒兴4,000、中川清秀2,500、织田信孝、丹羽长秀、蜂屋赖隆等8,000。此外,也有称羽柴军兵力4万余的史料),明智军约1万7千。决战时由于黑田孝高占据地势,加上多数部将选择支持打出讨逆叛徒口号的秀吉军,明智军溃败。光秀循小路欲逃回阪本,却于当日深夜在小栗栖遭到狩猎落败武士的土民袭击而受重伤,最后由家臣沟尾茂朝为之介错。

  相传在山崎之战中,光秀早已离开、没被杀害,并改姓为南光坊天海、帮助德川家康推翻丰臣秀吉。以下是这传说的根据:  虽然如此,现今却没有留下确实的证据,而且把他们一生重整的话,将达116岁(记录为108岁;相较之下,另一派主张天海为光秀女婿-明智秀满的说法,则在年龄上较为合理),以当时来说不太合理,因此还是没法确定他们是否同一人。  而且也有以下反论:
明智光秀(1528年-1582年-7月2日),出身于美浓国的土岐源氏支脉。通称十兵卫,雅号咲庵。其父明智光纲早逝,受叔父明智光安照顾。正室为妻木熙子(实为光秀第二任妻子),嫡男是光庆,三女是玉子。