Dwa dni później, "Monaghan" wyruszył na decydującą bitwę wojny,
Bitwa o Midway. Japończycy wypłynęli na Midway Atoll z skomplikowanym planem bitwy, ale amerykańskie wywiady morskie ujawniły plan amerykańskim dowódcom, którzy wiedzieli, kiedy i gdzie znaleźć Carrier Striking Task Force japońskich napastników. Chociaż Amerykanie byli przeważający w liczbie, zatopili cztery lotniskowce wroga w akcjach lotniczych rozpoczynających się w nocy 3 czerwca, wraz z ciężkim krążownikiem. Przez pierwsze dwa dni, "Monaghan" wyświetlany, następnie późnym rankiem 5 czerwca otrzymał rozkaz, aby uratować ludzi z zestrzelonego hydroplanu. W 1830 roku dotarła do ciężko uszkodzonego "Yorktown", dołączając do grupy niszczycieli walczących o uratowanie lotniskowca i ochronę przed dalszymi uszkodzeniami. Następnego dnia przebił się przez ekrany niszczycieli i zatopił zarówno "Yorktown", jak i "Shipwreck", pozostając na powierzchni przez kolejne 16 godzin, zanim uległa. "Monaghan", i zaatakował i poważnie uszkodził łódź podwodną.