Bygging hliðsins hófst eftir að Edvard I. hafði sigrað Norður-Wales árið 1282 sem hluti af röð enskra festinga sem ætlað var að stjórna heimamönnum í Wales. Fyrsti enski herra Denbigh var Henry de Lacy, jarl af Lincoln, sem var ráðinn af Edvard konungi I, og sem var ábyrgur fyrir byggingu Burgess-gátsins. Líklegt er að Henry hafi ráðið arkitektinn James of St George til að byggja hliðið. Hann var leiðandi hernaðararkitekt á sínum tíma og var ábyrgur fyrir að hanna önnur merkileg kastala í Wales eins og Harlech og Conwy. Hliðinu var lokið árið 1294, þó að stærri festingar væru enn í smíði þegar Eduard dó árið 1311. Hlið var brotið upp árið 1400 í uppreisn Glyndŵr þó að hann hafi ekki getað tekið kastala sjálfan og dró sig síðar til baka. Bærinn var aftur tekinn, og í þetta sinn rændur, af Lancastrian styrkjum á meðan á rósastríðum
Borgarsporin hér urðu hluti af ytri varnarvörnum kastalans sem afleiðing. Það er sönnunargögn um skotárás frá borgarastyrjöldinni, einkum á vesturturninum.