Í 1861 hjálpaði Hawkins til við að safna 9. New York infanterí, regiment í stíl Zouave, alþekkt sem "Hawkins Zouaves" fyrir þjónustu í borgarastríðinu. Hawkins var skipaður fulltrúi regimentsins 4. maí 1861 og þjónaði með sérstöðu í Norður-Karólínu snemma í stríðinu. Hann var hluti af Benjamin F. Butler's leiðangri til að ná Fort Hatteras
Árið 1861. Hann átti von á að fá forgang í hershöfðingi fyrir þjónustu sína í Fort Hatteras en var í staðinn leystur úr stjórn fyrir óhlýðni. Þann 8. október 1861 skrifaði óánægður Hawkins: "Brigadegeneralar eru gerðir úr svo skrítnu efni nú á dögum að ég ætti ekki að meta það mikill heiður að verða einn". Hawkins fékk í raun brevet uppflytningu til hershöfðingja árið 1866 til að raða frá 13. mars 1865. Þrátt fyrir stríðsvilja hans vakti frumsendingin af Hawkins athygli Abraham Lincoln forseta. Hawkins var boðaður í Hvíta húsið til að ræða við forsetann og hershöfðingi George B. McClellan. Þar átti hann þátt í að sannfæra yfirstjórn bandalagsins um möguleika á sameiginlegri aðgerð gegn Pamlico Sound í Norður-Karólínu.