Í upphafi borgarastyrjaldar var Colquitt skipađur skipstjķri í 6. Hann varð að lokum fulltrúi og stýrði herflokki sínu í herferðinni á hálendislandi. Á Seven Pines
, tók hann við brígadasýslu eftir að Gabriel Rains var særður og leiddi hana í gegnum sjö daga bardaga. Hann leiddi herlið sitt undir Stonewall Jackson í Slaginu við South Mountain, Slaginu við Antietam, Slaginu við Fredericksburg og Slaginu við Chancellorsville. Colquitt lifði Antietam ómeiddur þótt næstum allir aðrir lögreglumenn í sveitinni hafi verið drepnir eða særðir. Eftir bardagann var hann fluttur strax í hershöfðingja og var í röð frá 1. september.