Kaupunki mainittiin ensimmäisen kerran kirjallisissa lähteissä vuonna 1744, mutta alkoi kasvaa vuosisadan kuluttua, kun suuri postiasema perustettiin Kaunas-Suwałki-tielle, osa pidempään Berliini-Pietari-reittiä, vuonna 1838-1839. Postivaunut pysähtyivät tänne vaihtamaan hevosia ja noutamaan matkustajia. Toimisto suljettiin sen jälkeen, kun postireitti korvattiin Varsovan ja Pietarin rautateillä, joka rakennettiin vuonna 1859-1861. Vuoden 1863 kansannousun aikana
, taistelu tapahtui paikallisten kapinallisten (noin 620 miestä) ja venäläisten armeijan välillä 21. elokuuta 1863. Huonosti varustetut kapinalliset kukistuivat ja menettivät noin 80 miestä ennen vetäytymistään. Opetusseminaarin perustamisen jälkeen Veiveriai kasvoi opetuksen ja kulttuurin keskuksena. 1930-luvulla, talouskriisin aikana, kaupunki oli osa ankaraa mielenosoitusta Antanas Smetonan hallitusta vastaan. Kaksi mielenosoittajaa kuoli. Toisen maailmansodan jälkeen Veiveriai tuki aseistettua Neuvostoliiton vastaista vastarintaliikettä. Vuonna 1989 perustettiin "Skausmo kalnelis", jossa haudattiin surmattujen vastarintaliikkeen taistelijoiden ruumiit. Kukkula sisällytettiin kaupungin vaakunaan, joka hyväksyttiin vuonna 2004.