Syyskuussa 1939 51. tuli osaksi Ukrainan rintamaa Neuvostoliiton hyökkäyksessä Puolaan, mutta ei nähnyt taistelua. Divisioona taisteli talvisodassa osana 7. armeijaa tammikuusta huhtikuuhun 1940. Viisi divisioonan sotilasta saivat Neuvostoliiton sankarin arvonimen sodan aikana suorittamistaan teoista. Kesäkuussa 1940 divisioona osallistui Bessarabian Neuvostoliiton miehittämiseen.
22. kesäkuuta 1941 divisioona kuului Odessan sotilaspiirin 9. armeijan 14. kiväärijoukkoon. Divisioona toimi Tonavan delta-alueella. Se taisteli Saksan joukkoja vastaan Münchenin operaatiossa. Se vetäytyi takaisin Prutille ja sitten Dnestrelle lähellä Dubăsaria. Divisioona joutui vetäytymään takaisin Etelä-Bugille ja Dneprille Kakhovkassa ja Khersonissa. Marraskuussa 1941 diviisio oli Donbassissa. 16. marraskuuta divisioona hyökkäsi Pavlovkan ja Taganrogin suuntaan. 27. marraskuuta divisioona osallistui Rostovin taisteluun. Divisioona murtautui vasta 29. marraskuuta ja eteni Sultan-Salyyn. Tammikuussa 1942 divisioona siirrettiin taistelemaan Barvenkovo-Lozovajan operaatiossa ja oli Donetsissa. Heinäkuun lopulla diviisiota vetäytettiin Donille ja Manychin yli. Se purettiin 16. elokuuta ja sen henkilöstö siirrettiin muihin yksiköihin.