Se muodostui vuonna 1918 Venäjän sisällissodan aikana itärintamalla muodostetusta Venäjän ja myöhemmin Neuvostoliiton puna-armeijan muodostelmasta. Se nimettiin ensimmäisen komentajansa Vasili Tšapajevin mukaan. Chapayevin johdolla se sai kuuluisuuden sodan aikana ja sai lopulta hänen nimensä, nimettiin 25. Chapayev-kivääridivisioona (). Divisioona siirrettiin länteen taistelemaan Puolan ja Neuvostoliiton välisessä sodassa ja oli asemalla Ukrainassa sodanvälisenä aikana. Siirrettiin eteenpäin osallistumaan Bessarabian neuvostotukioon.
Vuonna 1940 diviisio vetäytyi itään Saksan hyökkäyksen jälkeen Neuvostoliittoon. Se purettiin Sevastopolin piirityksessä vuoden 1942 puolivälissä.