Dempster nimitettiin edustajaksi vuoden 1956 demokraattien yleiskokoukseen.
Chicagoon, vaikka hän lähti pois kaupungin politiikasta häviönsä jälkeen vuonna 1955. Myöhemmin hän liittyi vanhaan vihollisensa Cas Walkerin kanssa onnistuneessa yrityksessä estää kaupungin ja piirikunnan yhdentyminen, jonka Knoxvillen ja Knoxin piirikunnan äänestäjät hylkäsivät äänestyksessä vuonna 1959. Dempster kuoli sydänkohtaukseen 18. syyskuuta 1964. Yli tuhat surevaa, heidän joukossaan Yhdysvaltain senaattori Al Gore vanhempi ja Herbert S. Walters, kerääntyivät St. Jamesin episkopaalikirkkoon Dempsterin hautajaisiin. Hänet haudattiin vaimonsa viereen Greenwoodin hautausmaalle.