Sekä lordi Willoughby että hänen isänsä tukivat kuningasta ja keräsivät hänen puolestaan ratsuväkirykmentin Lincolnshireen. Willoughby johti henkivartijoita Edgehillissä, jossa hänen isänsä haavoittui kuolettavasti reidestä. Willoughby antautui parlamenttiedustajille, jotta hän voisi auttaa isäänsä, jonka hän nyt seurasi Lindseyn kreivi ja lordi Great Chamberlainina. Hänet vangittiin Warwickin linnassa, jossa hän kirjoitti uhmaavaisen julistuksen ja puolusti uskollisuuttaan kuninkaalle. Hänet vapautettiin vasta vanginvaihdossa heinäkuussa 1643, jonka jälkeen hän liittyi uudelleen kuninkaan kanssa Oxfordiin ja hänet nimitettiin yksityiseen neuvonantajaan joulukuussa. Kuninkaan henkivartijoiden jalkaväen eversti ja myöhemmin henkivartijoiden "ja koko jalkaväen" kenraaliluutnantti, hän taisteli Newburyn ensimmäisessä taistelussa
Cropredy Bridge, Lostwithiel, toinen Newburyn taistelu ja haavoittui Nasebyssa. Lindsey toimi usein kuninkaan sotilaspalveluksen lisäksi komission jäsenenä, joka käsitteli parlamenttia ja vaati jatkuvasti sovintoa. Kuningas myös kunnioitti Lindseyä asemaan Bedchamberin herrasmies vuodesta 1643 vuoteen 1649 ja Woodstockin valvoja, vartija ja vartija vuonna 1644.