Numminen aloitti uransa paikallisjoukkueessa Tappara SM-liigassa. Valittu NHL:n vuoden 1986 pelivuoroon toisella kierroksella (kaksikymmentäyhdeksäs).
Numminen muutti Pohjois-Amerikkaan vuonna 1988 pelaamaan Jetsissä. Hän muutti joukkueen kanssa, kun se muuttui Phoenix Coyotesiksi ennen kautta 1996-97. Hän pelasi NHL: n All-Star -pelissä vuosina 1999, 2000 ja 2001. Winnipeg/Phoenix -organisaatiossa pelattuaan viidentoista kauden jälkeen Numminen vaihdettiin Dallas Starsille heinäkuussa 2003 Mike Sillingerin vaihdossa. Numminen otti tauon jääkiekosta NHL: n lukitusvuosina 2004-2005 ja allekirjoitti sitten vapaana agenttina Buffalo Sabresin kanssa.