Maaliskuussa 1944 Cunningham luopui 85-lentueen komennosta. Hänet nimitettiin ryhmän kapteeniksi yöoperaatioiden komentajaksi RAF: n 11. ryhmässä. 26-vuotiaana hän oli yksi nuorimmista, jotka olivat saaneet tämän aseman. Roderick Hill pyysi häntä ilmoittautumaan de Havillandille Adolph Malanin kanssa. Heidän piti kokeilla de Havilland Vampirea. Cunningham kommentoi, että koneesta tulisi ihanteellinen yötaistelija. Vaikka hän ei ollut perehtynyt de Havilland Goblin -turbojetin toimintaan, hän suositteli, että jos ohjaamoa laajennettaisiin niin, että se mahtuisi navigoimaan, ja jos polttoainesäiliöitä laajennettaisiin, siitä voisi tulla pelottava torjuntajana. Kun Cunningham ja Rawnsley suorittivat koelentot, ne suorittivat hyökkäyksen Normandian yläpuolella RAF Uxbridgesta. He lensivät brittiläisten alueen yli 9. kesäkuuta 1944.
Taistelu Caenin puolesta alkoi. He ohjasivat vihollisen koneita, mutta eivät pystyneet pitämään yhteyksiä.