Ashgabat kasvoi Silk Road -kaupungin Konjikala -kaupungin raunioilla, jota ensimmäisen kerran mainitaan viinintuotanto- kylänä 2. vuosisadalla eKr. ja joka tasoitettiin maanjäristyksellä 1. vuosisadalla eKr. (vuoden 1948 Ashgabatin maanjäristyksen edeltäjä)
) Konjikala rakennettiin uudelleen, koska se sijaitsi hyvällä paikalla Silkkitiellä, ja se kukoisti, kunnes mongolit tuhosivat sen 1300-luvulla. Sen jälkeen se säilyi pieneksi kyläksi, kunnes venäläiset valtasivat sen 1800-luvulla.