Escribir unha continuación para este parágrafo - Seguindo o primeiro campionato da NFL dos Colts, o equipo unha vez máis publicou un récord de 9 a 3 durante a tempada de 1959 e unha vez máis derrotou aos Giants no xogo do campionato da NFL
para reclamar o seu segundo título na moda back to back. Despois dos dous campionatos en 1958 e 1959, os Colts non regresaron ao campionato da NFL durante catro tempadas e viron unha transición do adestrador en xefe Ewbank ao novo Don Shula en 1963. Na segunda tempada de Shula os Colts compilaron un récord de 12 a 2, pero perderon 27 a 0 ante os Cleveland Browns no Campionato da NFL. En 1965, os Colts xogaron contra os Green Bay Packers nun playoff para determinar quen ía ao partido do campionato da NFL. Os Colts levaban 10 a 7 sobre os Green Bay Packers con dous minutos restantes de xogo cando o pateador dos Packers, Don Chandler, parecía que apenas faltaba un gol de campo. O árbitro dixo que era bo, e os Packers gañaron o partido na prórroga. O erro precipitou cambios nas regras: a NFL decidiu que dous árbitros xulgarían futuros goles de campo, e que os postes deberían ser elevados en tres metros. En 1968 os Colts volvéronse coa lideranza continuada de Unitas e Shula e gañaron o terceiro campionato da NFL dos Colts e fixeron unha aparición no Super Bowl III. En 1968, Unitas foi lesionado e substituído por Earl Morrall, que se converteu no MVP da liga.