O auditorio foi deseñado polos arquitectos John Galen Howard, Frederick Herman Meyer e John W. Reid Jr. e construído en 1915 como parte da Exposición Internacional Panamá-Pacífico. O auditorio foi sede da Convención Nacional Democrática de 1920
, a Ópera de San Francisco de 1923 a 1932 e de novo para a tempada de 1996, as probas nacionais de boxeo AAU en 1948, e foi a casa dos San Francisco Warriors da Asociación Nacional de Baloncesto de 1964 a 1967. Unha expansión subterránea, chamada Brooks Hall, rematou en 1958 baixo o Civic Center Plaza, inmediatamente ao norte do Auditorio Cívico. O famoso Mother of All Demos foi presentado aquí durante a Conferencia de Computadoras Conxuntas de Outono de 1968, e os Xogos Cibernéticos Mundiais de 2004 tamén se celebraron aquí.