A cidade foi fundada en 1881 sobre a base dunha aldea tribal Ahal Teke, e converteuse na capital da República Socialista Soviética de Turkmenistán en 1924. Gran parte da cidade foi destruída polo terremoto de 1948 en Ashgabat
pero desde entón foi reconstruída extensivamente baixo o goberno de Saparmurat Niyazov, o proxecto de renovación urbana da "Cidade Branca", resultando en proxectos monumentais revestidos de mármore branco caro. A canle Karakum da era soviética atravesa a cidade, levando augas do Amu Darya de leste a oeste. Desde 2019, a cidade foi recoñecida como unha das que ten un dos custos de vida máis altos do mundo, en gran parte debido á inflación e os problemas de importación de Turkmenistán.