La ciutat es va esmentar per primera vegada en fonts escrites el 1744, però va començar a créixer un segle més tard quan es va establir una gran estació postal a la carretera Kaunas-Suwałki, part d'una ruta més llarga de Berlín-Sant Petersburg, el 1838-1839. Els cotxes de correu s'aturaven aquí per canviar cavalls i recollir passatgers. L'oficina va ser tancada després que la ruta postal fos substituïda pel ferrocarril Varsòvia-Sant Petersburg, construït el 1859-1861. Durant la revolta de 1863
, es va produir una batalla entre els rebels locals (uns 620 homes) i l'exèrcit rus el 21 d'agost de 1863. Els rebels mal armats van ser derrotats i van perdre uns 80 homes abans de retirar-se. Després de l'establiment del seminari de mestres, Veiveriai va créixer com a centre d'educació i cultura. En la dècada de 1930, durant una crisi econòmica, la ciutat va formar part de ferotges protestes contra el govern d'Antanas Smetona. Dos manifestants van morir. Després de la Segona Guerra Mundial, Veiveriai va donar suport a la resistència armada antisoviètica. El 1989 es va crear el "Skausmo kalnelis" (Coll de les penes) on es van enterrar els cossos dels combatents de la resistència morts. El turó va ser incorporat a l'escut d'armes de la ciutat, adoptat el 2004.