El seu debut professional va ser a l'edat de 16 anys, quan va aparèixer com a John Blakemore a South Downs de David Hare al Chichester Festival Theatre. Va fer el seu debut cinematogràfic com el jove Alan Turing a la pel·lícula guanyadora del Premi de l'Acadèmia The Imitation Game (2014). El paper li va guanyar el Premi del Cercle de Crítics de Cinema de Londres per "Jove actor britànic de l'any" el 2015. El 2015, va aparèixer en un paper secundari en la crítica aclamada pel·lícula dramàtica de la maduresa X + Y. El 2016, va obtenir el seu primer paper principal interpretant a Elliot, al costat de Juliet Stevenson a la pel·lícula britànica Departure, la pel·lícula d'Andrew Steggall. El 2016, Lawther va interpretar al personatge principal Kenny a "Shut Up and Dance", un episodi de tres sèries de la sèrie de ciència-ficció britànica Black Mirthology.
El 2015