V roku 1861 Hawkins pomohol vyzdvihnúť 9. newyorskú pešiakskú jednotku, regiment v štýle Zouavov, populárne známy ako "Hawkinsovci Zouavovci" pre službu v občianskej vojne. Hawkins bol 4. mája 1861 vymenovaný za plukovníka pluku a na začiatku vojny slúžil v Severnej Karolíne. Bol súčasťou expedície Benjamina F. Butlera do
Zoberanie pevnosti Hatteras v roku 1861. Očakával povýšenie na brigádneho generála za svoju službu vo Fort Hatteras, ale bol namiesto toho zbavený velenia za neposlušnosť. Dňa 8. októbra 1861 nespokojný Hawkins napísal: "Brigádni generáli sú v dnešnej dobe vyrobení z takéhoto podivného materiálu, že by som nemal považovať za veľkú česť byť jedným z nich". V roku 1866 dostal Hawkins povýšenie na brigádneho generála, ktoré sa začalo uplatňovať 13. marca 1865. Hoci bol agresívny, Hawkinsova skorá výpoveď upútala pozornosť prezidenta Abrahama Lincolna. Hawkins bol pozvaný do Bieleho domu, aby sa poradil s prezidentom a generálom Georgeom B. McClellanom. Tam bol kľúčovým nástrojom pri presvedčení vrchného velenia Únie o možnosti kombinovanej operácie proti Pamlico Sound v Severnej Karolíne.