Orașul a fost menționat pentru prima dată în surse scrise în 1744, dar a început să crească un secol mai târziu, când a fost înființată o stație poștală mare pe drumul Kaunas-Suwałki, parte a unui traseu mai lung Berlin-Sfântul Petersburg, în 1838-1839. Călăreţele poştale se opreau aici pentru a schimba cai şi pentru a lua pasageri. Biroul a fost închis după ce ruta poștală a fost înlocuită de calea ferată Varșovia - Sankt Petersburg, construită în 1859-1861. În timpul revoltei din 1863
, a avut loc o bătălie între rebelii locali (aproximativ 620 de oameni) și armata rusă pe 21 august 1863. Rebelii slab înarmaţi au fost înfrânţi şi au pierdut aproximativ 80 de oameni înainte de a se retrage. După înființarea seminarului de profesori, Veiveriai a crescut ca centru de educație și cultură. În anii 1930, în timpul unei crize economice, orașul a făcut parte din protestele feroce împotriva guvernului lui Antanas Smetona. Doi protestatari au fost ucisi. După cel de-al Doilea Război Mondial, Veiveriai a sprijinit rezistența armată anti-sovietică. În 1989 a fost creat "Skausmo kalnelis" ( dealul durerii), unde au fost îngropate trupurile luptătorilor uciși din rezistență. Dealul a fost încorporat în stema orașului, adoptată în 2004.