En 1861, Hawkins axudou a crear o 9o de Infantería de Nova York, un rexemento ao estilo Zouave, popularmente coñecido como "Hawkins Zouaves" para o servizo na Guerra Civil. Hawkins foi nomeado coronel do rexemento o 4 de maio de 1861 e serviu con distinción en Carolina do Norte ao comezo da guerra. Foron parte da expedición de Benjamin F. Butler para capturar Fort Hatteras.
En 1861. Agardando gañar un ascenso a xeneral de brigada polo seu servizo en Fort Hatteras, en cambio foi relevado do mando por insubordinación. O 8 de outubro de 1861, un descontento Hawkins escribiu "os xenerais de brigada están feitos de cousas tan raras hoxe en día, que non debería consideralo un gran honor ser feito un". De feito, Hawkins recibiría un ascenso a xeneral de brigada en 1866 a partir do 13 de marzo de 1865. A pesar da súa beligerancia, un despacho de Hawkins chamou a atención do presidente Abraham Lincoln. Hawkins foi invitado á Casa Branca para conferir co presidente e o xeneral en xefe George B. McClellan. Alí foi fundamental para convencer ao alto mando da Unión da posibilidade dunha operación combinada contra Pamlico Sound en Carolina do Norte.