Terámenes foi unha figura central en catro episodios principais da historia ateniense. Apareceu na escena en 411 a.C. como un dos líderes dun golpe oligárquico, pero, como os seus puntos de vista e os dos outros líderes do golpe diverxeron, comezou a opoñerse aos seus ditames e tomou a iniciativa para substituír a estreita oligarquía que eles impuseran por unha máis ampla. Serviu como xeneral durante varios anos despois disto, pero non foi reelecto para ese cargo en 407 a.C. Despois da Batalla de Arginusae, na que serviu como trierarca, foi asignado a rescatar a mariñeiros atenienses de barcos afundidos, pero foi impedido de facelo por unha tormenta. Ese incidente provocou un furor masivo en Atenas, no que Terámenes tivo que exonerarse da responsabilidade do rescate fallido; a controversia terminou coa execución de seis xenerais que comandaran esa batalla. Despois da derrota ateniense en
Aegospotami en 405 a.C., Terámenes arranxou os termos nos que Atenas se rendeu a Esparta. Logo converteuse en membro do estreito goberno oligárquico, coñecido como os Trinta Tiráns, que Esparta impuso ao seu rival derrotado. Como en 411 a.C., Teramenes pronto entrou en conflito cos membros máis extremos dese goberno; as súas protestas contra o reinado de terror implementado polos Trinta levaron aos principais oligarcas a tramar a súa morte; foi denunciado ante a asemblea oligárquica, e entón, cando ese corpo pareceu renuente a castigalo, golpeouno da lista de cidadáns e executouno sen xuízo.