1939年9月,第51軍はソ連によるポーランド侵攻のためにウクライナ戦線の一部となったが,戦闘には参加しなかった. この師団は1940年1月から4月にかけて第7軍の一部として冬戦争に参加した. 師団の5人の兵士は,戦争中の行動のためにソビエト連邦の英雄の称号を授与された. 1940年6月,この師団はソビエトによるベサラビア占領に参加した.
1941年6月22日,この師団はオデッサ軍事地区の第9軍第14銃兵隊の一部であった. 師団はドナウ川デルタ地域に拠点を置いていた. ミュンヘン作戦でドイツ軍の進撃に抵抗した. プルト川に後退し,ドバサリ近くのドネストル川に後退した. その後,師団はカホフカとヘルソンで南バグとドニペールに撤退することを余儀なくされた. 1941年11月までに,師団はドンバスにいた. 11月16日,第37軍の一部となった師団は,パヴロフカとタガンログの方向に攻撃した. 11月27日,師団はロストフの戦いに参加した. 師団は11月29日まで突破せず,スルタン・サリーへ進軍した. 1942年1月,この師団はバルヴェンコヴォ・ロゾバヤ作戦で戦うために移転され,ドネツにいました. 7月下旬,師団はドン川とマニッチ川を渡って撤退した. 8月16日に解散され,そのスタッフは他のユニットに移転した.