1939年9月にヨーロッパで第二次世界大戦が勃発すると,この飛行隊の一部はマドラスから沿岸の反潜艇と反船舶パトロールに配備され,1939年10月1日に飛行隊はインド空軍のための飛行訓練学校となり,デ・ハビランド・タイガー・モスとホーカー・ハート・バイプレンのほか,ワピティスを操縦し,リサルプールに拠点を置いた. 飛行隊の元作戦パイロットの多くは,ブリストル・ブレンハイム爆撃機をエジプトからインドや極東に運ぶために雇われ,1941年1月にブレンハイムが飛行隊に配達され始め,ブレンハイム装備の27飛行隊が2月に訓練学校から分離され,シンガポールに送られた. 飛行隊のブレンハイム機は,長距離戦闘機および夜間戦闘機として使用するために,機体下の砲箱を装備したMk IF航空機であり,極東におけるRAFの唯一の夜間戦闘機であった. 1941年5月にバターワースに移動し,同年8月にスンガイ・ペタニに移動した.
1941年12月8日,日本がマレーシアを侵略し,第27飛行隊は,その朝,日本の侵略船を攻撃するために,ブレンハイム8隻を飛ばした. しかし,悪天候により日本艦船の位置を特定できず,その日スンガイ・ペタニの空襲により飛行場が破壊され,飛行可能な航空機が4機しか残されなかった. その晩バターワースに避難した. 残りの航空機は12月12日までにシンガポールに引き戻され,そこでは,他の飛行隊のいくつかのブレンハイムとともに,27飛行隊の名の下に運用された. シンガポールに駐留していた残りのブレンハイム機は1941年1月23日からスマトラに避難し,パレムバンから作戦を開始した. 2月14日,4隻のブレンハイム機がスマトラに侵攻した日本軍艦を攻撃し,2隻のブレンハイム機が失われ,飛行可能な航空機は2月15日にジャワへ避難した. ここで飛行隊は事実上存在しなくなった.