デンプスターは,
1956年,シカゴでの民主党全国大会で,1955年の敗北後,市政から引退した. その後,彼は旧敵キャス・ウォーカーに合流し,市郡統合を阻止しようと試みたが,1959年の国民投票でノックスビルとノックス郡の有権者によって拒否された. デンプスターは1964年9月18日に心臓発作で亡くなった. 1,000人以上の哀悼者,その中にはアメリカ上院議員のアル・ゴア・シニアとハーバート・S・ウォルターズが,デンプスターの葬儀のためにセント・ジェームズ・エピスコパル教会に混み込んだ. 彼は妻の隣にグリーンウッド墓地に埋葬された.