وبتم إطلاقها في 26 أغسطس 1937 في حوض البحرية في نيويورك، برعاية هيلين بوينديكستر (ابنة جوزيف ب. بوينديكستر، حاكم هاواي) ، وتمت إصدارها في 15 يونيو 1938، مع كابتن أوسكار سميث في القيادة. من بعد رحلة بحرية إلى إنجلترا، انخرطت هونديكستر في مشاكل الأسطول والتدريبات في البحر الكاريبي. غادرت من نيويورك في 24 مايو 1939 للانضمام إلى أسطول المحيط الهادئ، ووصلت إلى سان بيدرو، كاليفورنيا في 14 يونيو. خلال ما تبقى من السنة، انخرطت في التدريبات على طول الساحل الغربي. خلال النصف الأول من عام 1940، واصل هونديكستر عملياتها من لونغ بيتش، كاليفورنيا، وبعد إعادة هيكل في حوض البحرية في بوجيت ساوند، غادرت من حوض البحرية في لونغ بيتش في 5 نوفمبر 1938؟ عملت من بيرل هار
1939