Dos días más tarde, "Monaghan" estaba en marcha para la batalla decisiva de la guerra,
La batalla de Midway. Los japoneses navegaron para capturar el Atolón de Midway con un complejo plan de batalla, pero la inteligencia naval de los Estados Unidos reveló el plan a los comandantes estadounidenses, que así sabían cuándo y dónde encontrar el Grupo de Trabajo de Ataque de Portaaviones de los atacantes japoneses. Aunque superados en número, los estadounidenses hundieron cuatro portaaviones enemigos en acciones aéreas que comenzaron en la noche del 3 de junio, junto con un crucero pesado. Durante los dos primeros días, "Monaghan" se proyectó, luego, a última hora de la mañana del 5 de junio, se le ordenó salir a rescatar a los hombres de un hidroavión derribado. En 1830 llegó al lado del gravemente dañado Yorktown, uniéndose al grupo de destructores que luchaban por salvar al portaaviones y protegerlo de más daños. El penetró en la pantalla del destructor al día siguiente y hundió tanto a Yorktown como a, el portaaviones permaneciendo a flote otras 16 horas antes de sucumbir. "Monaghan", y atacó y dañó gravemente el submarino.