Ku qor sii wadida cutubkan - Magaalada waxaa la aasaasay 1881 iyadoo lagu saleynayo tuulo qabiil Ahal Teke ah, waxaana loo sameeyay caasimadda Jamhuuriyadda Bulshada ee Midowga Soofiyeeti ee Turkmenistan 1924. Magaalada Ashgabat dhulgariirkii 1948 wuxuu burburiyay qeyb badan oo ka mid ah
laakiin tan iyo markii si ballaaran loo dhisay hoos imaadkii Saparmurat Niyazov ee "Magaalada Cad" mashruuca dib u cusboonaysiinta magaalooyinka, taasoo keentay mashaariic weyn oo lagu daboolay marmar cad oo qaali ah. Kanaalka Karakum ee xilligii Soviet-ka wuxuu maraa magaalada, isagoo ka soo qaada biyaha Amu Darya bari ilaa galbeed. Laga soo bilaabo 2019, magaalada waxaa loo aqoonsaday inay leedahay mid ka mid ah qiimaha ugu sarreeya ee nolosha adduunka inta badan sababtuna tahay sicir-bararka Turkmenistan iyo arrimaha soo dejinta.