1861 m. Hawkinsas padėjo kelti 9-ąjį Niujorko pėstininkų pulką, Zouave stiliaus pulką, populiariai žinomą kaip "Hawkins Zouaves" dėl tarnybos Pilietiniame kare. 1861 m. gegužės 4 d. Hokinsas buvo paskirtas pulkininku ir karo pradžioje garbingai tarnavo Šiaurės Karolinoje. Jis buvo Benjamino F. Butler ekspedicijos į
Fort Hatteras užgrobimas 1861 metais. Tikėdamasis už savo tarnybą Fort Hatterase gauti paaukštinimą į brigados generalą, jis buvo atleistas iš komandos už nepaklusnumą. 1861 m. spalio 8 d. nepatenkintas Hawkinsas rašė: "Brigadiniai generolai šiandien yra tokie keistai, kad man nebūtų didelė garbė būti vienu iš jų". 1866 m. Hawkinsas iš tiesų buvo paaukštintas į brigados generolą, nuo 1865 m. kovo 13 d. Nepaisant jo karingumo, Hokinsas iš anksto atkreipė prezidento Abraomo Linkolno dėmesį. Hawkinsas buvo pakviestas į Baltuosius rūmus pasitarti su prezidentu ir generolu George'u B. McClellanu. Ten jis padėjo įtikinti Sąjungos viršūnių vadovybę apie galimą jungtinę operaciją prieš Pamlico sąsiaurį Šiaurės Karolinoje.