Įrašyta Trinkomalės istorija trunka daugiau nei du su puse tūkstančių metų, pradedant civilių gyvenvietėmis, susijusiais su Konesvaramo šventykla prieš modernią erą. Vienas seniausių Azijos miestų, jis buvo pagrindinis jūrų uostas tarptautinėje salos prekybos istorijoje su Pietryčių Azija. Iš Kankuveli miesto priemiestyje įsikūrusio Siddharo tamilų medicinos universiteto "Agathiyar Thapanam", kuris buvo vienas iš pirmųjų Azijos medicinos tyrimų, padėjo platinti tamilų Tamraparniyan kultūrą visame žemyne. Senovės pasaulyje jis buvo Rytų Vanni karalystės sostinė, kuri vystėsi Anuradhapura karalystėje, Pallava dinastijoje, Čola dinastijoje, Pandyan dinastijoje, Vannimai vadovybėse ir Jaffna karalystėje per Konesvaramo šventyklos pajamas. Trincomalee urbanizacija tęsėsi, kai po Portugalijos užkariavimo Jaffna karalystės buvo paverstas tvirtynu uosto miestu. 1620 m. Danija, Olandija, Prancūzija po mūšio pakeitė rankas.
JAV nepriklausomybės karo ir britų 1795 metais, buvo absorbuota į britų Ceilono valstiją 1815 metais. Miesto architektūra parodo geriausius vietinių ir Europos stilių sąveikos pavyzdžius. 1942 m. per Antrąjį pasaulinį karą Indijos vandenyno puolimą miestą ir apygardą užpuolė japonai, o po Šri Lankos nepriklausomybės 1948 m. Po to, kai politiniai santykiai tarp tamilų ir singaliečių žmonių pablogėjo, prasidėjo pilietinis karas. Čia yra pagrindinės karinės jūrų ir oro pajėgų bazės Trinkomale garnizone. Mieste taip pat yra didžiausia olandų tvirtovė saloje.