1861 m. Hawkinsas padėjo iškelti 9-ąjį Niujorko pėstininkų pulką, Zouave stiliaus pulką, populiariai žinomą kaip "Hawkins Zouaves" dėl tarnybos Pilietiniame kare. 1861 m. gegužės 4 d. Hokinsas buvo paskirtas pulkininku ir karo pradžioje garbingai tarnavo Šiaurės Karolinoje. Jis buvo Bendžamino F. Butlerio ekspedicijos, kad užimtų Fort Hatteras, dalis.
1861 metais. Tikėdamasis už savo tarnybą Fort Hatterase gauti paaukštinimą į brigados generalą, jis buvo atleistas iš komandos už nepaklusnumą. 1861 m. spalio 8 d. nepatenkintas Hawkinsas rašė: "Brigadiniai generolai šiandien yra tokie keistai, kad man nebūtų didelė garbė būti vienu iš jų". 1866 m. Hawkinsas iš tiesų buvo paaukštintas į brigados generolą, nuo 1865 m. kovo 13 d. Nepaisant jo karingumo, Hokinsas iš anksto atkreipė prezidento Abraomo Linkolno dėmesį. Hawkinsas buvo pakviestas į Baltuosius rūmus pasitarti su prezidentu ir generolu George'u B. McClellanu. Ten jis padėjo įtikinti Sąjungos viršūnių vadovybę apie galimą jungtinę operaciją prieš Pamlico sąsiaurį Šiaurės Karolinoje.