642 m. Umar paskyrė al-Mughira Kufos gubernatoriumi, kitam Arabų garnizono miestui Irake. Po dvejų metų buvęs al-Mughira vergas Abu Lu'lu'a nužudė Umarą, kai pastarasis meldėsi Medinoje. Umar įpėdinis, kalifas Uthmanas (), dar metus išlaikė al-Mughira kaip gubernatorių, kol jį pakeitė Sa'd ibn Abi Waqqas. Al-Mughira pasitraukė iš viešojo gyvenimo ir grįžo į Ta'ifą, kai Kalifas Ali (Ali) tapo karaliumi po Uthmano nužudymo 656 metais. Iš savo gimto miesto jis stebėjo chaotiškus Pirmojo musulmonų pilietinio karo įvykius.
tarp Ali rėmėjų, kurie Kufa padarė savo sostine, ir didžiąją dalį Quraysh, kurie priešinosi Ali kalifatas. Kai Ali ir Mu'awiya ibn Abi Sufyan, Sirijos gubernatorius, kuris ėmėsi keršyti už savo giminaičio Uthmano mirtį, nusprendė 657 m. išspręsti Sifino mūšį arbitražu, al-Mughira, be jokio pakvietimo iš abiejų pusių, dalyvavo pokalbiuose Adhruh.