Įkurta kaip 4 oro gynybos sparnas, vienetas nebuvo aktyvuotas ar pilotuojamas. 1943 m. birželį buvo perkelta į VIII naikintuvų komandą ir pradėta vykdyti kovines misijas. "Aplinkiniai būriai palydėjo bombonešiai, skraidė priešakinius oro patrulius ir bombardavo iš nardymo. Jie atakavo oro uostus, raketų bazes, pramonines zonas, ginklų sandėlius, naftos perdirbimo įmones, traukinius ir greitkelius. 1944 m. vasario mėn. Didžiojoje savaitėje 65-oji dalyvavo atakose prieš Vokietijos oro pajėgas ir Vokietijos orlaivių pramonę. Jo daliniai palaikė sąjungininkų invaziją į Normandiją (1944 m. birželio mėn.); sąjungininkų sausumos pajėgas per Bulge mūšį (1944 m. gruodžio mėn. - 1945 m. sausio mėn.); sąjungininkų iš oro atakas į Nyderlandus (1944 m. rugsėjo mėn. Operacija "Market Garden"); Remageno tilto gynyba
prieš vokiečių oro atakas (1945 m. Kovo mėn.) ir oro iškrovimą per Rainą (1945 m. Kovo mėn.)".