Auditorija buvo suprojektuota garsaus Bay Area architektų John Galen Howard, Frederick Herman Meyer ir John W. Reid Jr. ir pastatyta 1915 m. Kaip dalis Panamos-Ramiojo vandenyno tarptautinės parodos. Auditorijoje 1920 metais vyko demokratinis nacionalinis kongresas
, San Francisko opera 1923-1932 m. ir vėl 1996 m. Sezonas, Nacionaliniai AAU bokso bandymai 1948 m. Ir tai buvo San Francisco Warriors of the National Basketball Association namų nuo 1964 iki 1967 m. 1958 m. po Civic Center Plaza, tiesiai į šiaurę nuo Civic Auditorium, buvo pastatytas požeminis pastatas, pavadintas Brooks Hall. Čia buvo pristatytas garsus "Visių demonstracijų motina" 1968 m. Rudenį vykusioje Bendrosios kompiuterių konferencijoje, taip pat čia buvo surengtos 2004 m. Pasaulio kibernetinės žaidynės.