Miestas buvo įkurtas 1881 m. Ahal Teke gentinio kaimo pagrindu ir 1924 m. tapo Turkmenų Sovietų Socialistinės Respublikos sostine. Didelę dalį miesto sugriovė 1948 m. Ašgabato žemės drebėjimas
Bet nuo to laiko buvo plačiai atstatyta Saparmuro Nijazovo "Baltųjų miestų" miesto atnaujinimo projekto metu, todėl monumentalieji projektai buvo apmušti brangiu baltu marmuru. Per miestą eina sovietmečio Karakumo kanalas, per kurį iš rytų į vakarus plūduriuoja vanduo iš Amudarijos. Nuo 2019 m. miestas pripažintas vienu iš didžiausių gyvenimo kaštų pasaulyje daugiausia dėl Turkmenistano infliacijos ir importo problemų.