1939 szeptemberében az 51-es lett az ukrán fronton a Szovjetunió Lengyelország elleni inváziójának részeként, de nem vett részt a harcokban. A hadosztály 1940 januárjától áprilisáig harcolt a téli háborúban a 7. hadsereg részeként. A hadosztály öt katonáját a Szovjetunió Hőse címet ítélték el a háború alatt tett tetteikért. 1940 júniusában a hadosztály részt vett a szovjet megszálláson Besszarábiában
1941. június 22-én a hadosztály az 9. hadsereg 14. lőhadtestének része volt az odesszai katonai körzetben. A hadosztály a Duna-delta területén állt. A Müncheni hadműveletben a német csapatok ellen harcolt. Visszavonult a Pruthoz, majd a Dneszterhez Dubăsari közelében. A hadosztály akkor kénytelen volt visszavonulni a Dél-Bug és a Dnepr felé Kakhovka és Khersonnál. 1941 novemberében a hadosztály a Donbasszban volt. November 16-án a divízió, amely most a 37. hadsereg része, Pavlovka és Taganrog irányában támadott. November 27-én a hadosztály részt vett a Rostov-i csatában. A hadosztály november 29-ig nem tört át, és Sultan-Saly felé haladt. 1942 januárjában a hadosztály a Barvenkovo-Lozovaya hadműveletben harcolt, és a Donyecnél volt. Július végén a hadosztály visszavonult a Don-on és a Manych-on. Augusztus 16-án feloszlatták, és személyzetét más egységekbe helyezték át.