Az ezred először 1938 májusában alakult a 12. Vadász Repülési Ezredként, a 69. Vadász Repülési Brigád részeként, a Kijevi Katonai Körzetben a Kirovohrad repülőtéren a 16. Külön Vadász Századból. Eredetileg a Polikarpov I-16 és a Polikarpov I-15bis volt. A Szovjetunió lengyelországi inváziójában részt vett, ahol lelőtt egy lengyel repülőgépet. 1940 áprilisában Pavel Terentyevich Korobkov kapitány, a Szovjetunió hőse és a spanyol polgárháború repülő ászja lett az ezred parancsnoka. Júniusban a ezred légi védelmet nyújtott a
Szovjet megszállás Besszarábiában. Július 14-én az ezredet a 15. vegyes légiosztályba helyezték át. 1941. január 5-én a 64. vadászrepülőgép-divízió részévé vált. Június 22-én Leonid Grigorjevics Butelin hadnagy lelőtt egy Junkers Ju 88-at és egy másikat az Ivano-Frankivsk repülőtéren, miközben egy I-153-as repülőgéppel repült, ez volt a hadsereg első halála a háborúban. Butelint a taránban ölték meg, amiért posztumusz a Vörös zászlórendet kapta. Az ezred részt vett a kijevi csatában, és utánpótlás céljából a hátsó részre küldték. A 11. tartalék vadászrepülőgép-üzemeltető ezredhez került át, és októberben Rostov-on-Donban újraképesítették a modernebb LaGG-3 vadászgépekkel. A német előrelépés arra kényszerítette az ezredet, hogy Kirovabadba vonuljon vissza az Azerbajdzsáni Szovjetunióba, hogy novemberben folytassa a kiképzést. A felkészülés befejezése után a ezredet a Krím-frontra küldték a 72. vadászdivízió részeként, és harcolt a Szevasztopol védelmében. December 26-án az ezredet a 486. vadászrepülőgép-üzemre nevezték át. A 12th IAP 2607 hadjáratot hajtott végre, 75 repülőgépet lőtt le és összesen 97 repülőgépet semmisített meg. 61 repülőgépet vesztett, és tíz pilótája meghalt.