A polgárháború kezdetén Colquitt-et kapitánynak nevezték ki a 6. Georgia Gyalogságban. Végül ezredesré emelkedett, és vezényelte a seregét a félsziget-hadjáratban. A Seven Pines-nél
, átvette a brigád parancsnokságát, miután Gabriel Rains tábornok megsebesült, és vezette a hétnapos csatákat. Ő vezette Stonewall Jackson brigádját a Dél-hegyi csata, Antietam csata, Fredericksburg csata és Chancellorsville csata során. Colquitt sértetlenül élte túl az Antietamt, bár a hadosztály szinte minden tisztje meghalt vagy megsebesült. A csata után azonnal előléptették brigádvezérnek, és szeptember 1-jétől rangjára emelték.