A második világháború kitörése Európában 1939 szeptemberében a század egy részét Madrasból kiküldték tengerparti tengeralattjáró-ellenes és hajózásellenes járőrökre, mielőtt 1939. október 1-jén a század repülőgép-képző iskolává vált az indiai légierő pilótáinak kiképzésére, a de Havilland Tiger Moth és a Hawker Hart repülőgépeket, valamint a Wapitist üzemeltetve, és a Risalpurban. A század korábbi pilótái közül sokan Bristol Blenheim bombázókat szállítottak Egyiptomból Indiába és a Távol-Keletre, és 1941 januárjában Blenheimeket kezdtek szállítani a századnak, lehetővé téve, hogy a Blenheim felszereltséggel rendelkező 27. századot februárban elválassza a kiképző iskolából és Szingapúrba küldje. Az ezred Blenheim-ei Mk IF repülőgépek voltak, amelyek hosszú hatótávolságú és éjszakai vadászként használhatók, és az egyetlen RAF éjszakai vadászgépek voltak a Távol-Keleten. A század 1941 májusában a Butterworth-ba költözött, majd az év augusztusában a Sungai Petani-ba. Japán megszállta Malajziát.
1941. december 8-án, és a 27. század 8 Blenheim-et indított el azon a reggelen, hogy megtámadja a japán inváziós hajókat. A rossz időjárás azonban megakadályozta őket abban, hogy japán hajókat találjanak, és a Sungai Petani elleni légi támadások azon a napon tönkretették a repülőtéret, és csak négy repülőképes repülőgéppel hagyták a századot. Aznap este evakuálták Butterworthbe. A fennmaradó repülőgépeket december 12-ig visszaszállították Szingapúrba, ahol néhány Blenheim Is-szel együtt a 27 Squadron néven működtek. A fennmaradó szingapúri bázisú Blenheim-eket, beleértve a 27. század tagjait is, 1941. január 23-tól Sumatrára evakuálták, és végül Palembangból működtek. Február 14-én négy Blenheim támadta a japán hajókat, amelyek Szumátra-t támadták meg, két Blenheim veszteségével, és minden repülőképes repülőgépet Java-ra evakuáltak február 15-én. Itt a század gyakorlatilag megszűnt létezni.