Írj folytatást erre a bekezdésre - 642-ben Umar kinevezte al-Mughira-t Kufa kormányzójává, Irak másik arab helyőrségi városának. Két évvel később, egy korábbi rabszolga al-Mughira, ismert, mint Abu Lu'lu'a, meggyilkolta Umar, míg az utóbbi imádkozott Medina. Ömár utódja, Uthman kalifa egy évig megtartotta al-Mughira kormányzót, amíg Sa'd ibn Abi Waqqas nem váltotta fel. Al-Mughira visszavonult a nyilvános életből, és visszatért Ta'ifba, miután Ali kalifát (a 656-os Uthman meggyilkolása után) trónra emelték. Szülővárosából megfigyelte az első muszlim polgárháború kaotikus eseményeit.
Ali támogatói között, akik Kufát tették fővárosává, és a Quraysh többsége között, akik ellenezték Ali kalifátusát. Amikor Ali és Mu'awiya ibn Abi Sufyan, Szíria kormányzója, aki felvette az ügyet, hogy bosszút álljon az omejjádi rokona, Uthman haláláért, úgy döntöttek, hogy a Siffin-i csatát választottbírósági eljárás útján rendezik meg 657-ben, al-Mughira, egyik fél meghívása nélkül részt vett az Adhruh-i tárgyalásokon.