Az első NFL bajnokságot követően a csapat ismét 9-3-os eredményt szerzett az 1959-es szezonban, és ismét legyőzte a Giants-t az NFL bajnoki meccsen.
hogy a második címet a hátsó-hátsó divatban. Az 1958-as és 1959-es két bajnokságot követően a Colts négy évig nem tért vissza az NFL bajnokságába, és 1963-ban átállt a főedzőtől az ifjú Don Shula-ra. Shula második szezonában a Colts 12<unk>2 rekordot állított össze, de 27<unk>0-al vesztett az NFL bajnokságban a Cleveland Browns ellen. 1965-ben a Colts a Green Bay Packers ellen játszott egy playoffban, hogy eldöntsék, ki jut el az NFL bajnoki meccsre. A Colts 10-7-re vezetett a Green Bay Packers felett, két perccel a meccs vége előtt, amikor a Packers dobója, Don Chandler alig hagyta ki a mezőnygólt. A játékvezető jónak nevezte, és a Packers megnyerte a játékot a túlórán. A hiba a szabályok megváltoztatását sürgette: az NFL úgy döntött, hogy két bíró fogja megítélni a jövőbeli meztelési célokat, és hogy az állványokat tíz lábbal kell emelni. 1968-ban a Colts visszatért Unitas és Shula vezetésével, és megnyerte a Colts harmadik NFL bajnokságát, és megjelent a Super Bowl III-ban. 1968-ban Unitas megsérült, és Earl Morrall váltotta fel, aki a bajnokság legértékesebb játékosává vált.