Twee dagen later was Monaghan onderweg naar de beslissende slag van de oorlog, de Slag bij Midway.
Ik weet het. De Japanners zeilden met een ingewikkeld slagplan naar het Midway-atoll, maar de Amerikaanse marine-inlichtingendienst onthulde het plan aan Amerikaanse commandanten, die zo wisten wanneer en waar ze de Carrier Striking Task Force van de Japanse aanvallers konden vinden. Hoewel de Amerikanen in de minderheid waren, hebben ze vier vijandelijke vliegdekschepen tot zinken gebracht in luchtaanvallen die begonnen in de nacht van 3 juni, samen met een zware kruiser. In de eerste twee dagen werd Monaghan vertoond, maar laat op de ochtend van 5 juni werd het bevel gegeven om de mannen van een neergestort watervliegtuig te redden. Om 1830 bereikte ze de zijkant van de zwaar beschadigde Yorktown, en voegde zich bij de groep destroyers die worstelden om de carrier te redden en haar te beschermen tegen verdere schade. De volgende dag doordrongen ze de scherm van de torpedobootjagers en zonden zowel Yorktown als de USS Enterprise. Ze bleef nog 16 uur boven water voordat ze bezweek. "Monaghan", en viel de onderzeeër aan en beschadigde hem zwaar.