In 1861, Hawkins hielp verhogen van de 9e New York Infanterie, een Zouave-stijl regiment, in de volksmond bekend als "Hawkins Zouaves" voor de dienst in de Burgeroorlog. Hawkins werd benoemd tot kolonel van het regiment op 4 mei 1861 en diende met onderscheid in North Carolina in het begin van de oorlog. Hij maakte deel uit van Benjamin F. Butler's expeditie om Fort Hatteras te veroveren.
In 1861. Hij verwachtte een promotie tot brigadier-generaal voor zijn dienst in Fort Hatteras... maar werd in plaats daarvan ontslagen van het commando voor ongehoorzaamheid. Op 8 oktober 1861 schreef een ontevreden Hawkins: "Brigadegeneraals zijn tegenwoordig zo vreemd gemaakt, dat ik het niet als een grote eer zou beschouwen om er een te worden". Hawkins zou in feite een brevetpromotie ontvangen tot brigadier-generaal in 1866 om op 13 maart 1865 te rangschikken. Ondanks zijn gevechtslust... trok een vroege zending van Hawkins de aandacht van president Abraham Lincoln. Hawkins werd uitgenodigd naar het Witte Huis om te overleggen met de president en generaal-in-chief George B. McClellan. Daar was hij instrumenteel in het overtuigen van het hoge commando van de Unie van de mogelijkheid van een gecombineerde operatie tegen Pamlico Sound in North Carolina.