De bouw van de poort begon na de verovering van Noord-Wales door Edward I in 1282, als onderdeel van een reeks Engelse vestingwerken die bedoeld waren om de inheemse Welsh-bevolking te beheersen. De eerste Engelse heer van Denbigh was Henry de Lacy, de graaf van Lincoln, die werd benoemd door koning Edward I, en die verantwoordelijk was voor de bouw van de Burgesspoort. Het is waarschijnlijk dat Hendrik de architect James van St. George in dienst had om de poort te bouwen. Hij was een vooraanstaande militaire architect van die tijd, verantwoordelijk voor het ontwerpen van andere opmerkelijke kastelen in Wales zoals Harlech en Conwy. De poort werd in 1294 voltooid, hoewel de grotere vestingwerken nog steeds in aanbouw waren ten tijde van Eduards dood in 1311. De poort werd in 1400 doorbroken tijdens de Glyndŵr-opstand, hoewel hij het kasteel zelf niet kon innemen en zich later terugtrok. De stad werd opnieuw ingenomen, en deze keer geplunderd, door Lancastrian troepen tijdens de oorlogen van de rozen
De Burgesspoort hier werd onderdeel van de buitenzijde van de verdediging van het kasteel. Er zijn aanwijzingen van kanonnenbeschadiging uit de Burgeroorlog, vooral op de westelijke toren.