V roce 1861 Hawkins pomohl vyzdvihnout 9. New Yorkskou pěchotu, pluk ve stylu Zouave, populárně známý jako "Hawkins Zouaves" pro službu v občanské válce. Hawkins byl jmenován plukovníkem 4. května 1861 a sloužil s vyznamenáním v Severní Karolíně na začátku války. Byl součástí expedice Benjamina F. Butlera k dobytí Fort Hatteras
V roce 1861. Očekával povýšení na brigádního generála za svou službu ve Fort Hatteras, ale místo toho byl zbaven velení za neposlušnost. Dne 8. října 1861 nespokojený Hawkins napsal: "Brigádní generálové jsou v dnešní době z takových podivných věcí, že bych neměl považovat za velkou čest být jedním z nich". Hawkins ve skutečnosti obdržel povýšení na brigádního generála v roce 1866 do hodnosti od 13. března 1865. Navzdory jeho agresivitě, Hawkinsův předčasný výjezd upoutal pozornost prezidenta Abrahama Lincolna. Hawkins byl pozván do Bílého domu, aby se poradil s prezidentem a generálem George B. McClellanem. Tam byl nápomocen při přesvědčování vrchního velení Unie o možnosti kombinované operace proti Pamlico Sound v Severní Karolíně.