השלים את המשפט הבא: לאחר שמדינת מיסיסיפי נפרדה ממש לפני תחילת מלחמת האזרחים, בארקסדייל התפטר מהקונגרס כדי להיות סגן-גנרל, ולאחר מכן קוורטמסטר-גנרל, של מיליציית מיסיסיפי, בדרגת בריגדיר-גנרל, עם תאריך 1 במרץ 1861. ב-1 במאי הוא מונה לקולונל בצבא ארצות הברית הקונפדרטי של חיל הרגלים ה-13 של מיסיסיפי, גדוד שהוא הוביל בקרב הראשון של בול רן בקיץ, ובקרב בולס בלף באוקטובר. באביב שלאחר מכן, הוא לקח את הגדוד שלו לחצי האי וירג'יניה ונלחם במערכה בחצי האי ובקרבות שבעת הימים. כאשר מפקד החטיבה שלו, בריגד גנרל ריצ'רד גריפית, נפצע למוות
קרב תחנת סאבאג' ב-29 ביוני 1862, ברקסדייל קיבל את פיקודו של החטיבה והוביל אותה בתקיפה גיבורית, אך עקובה מדם ובלתי מועילה, בקרב מולוורן היל. הגדוד הפך להיות ידוע כ"גדוד מיסיסיפי של ברקסדייל". ב-12 באוגוסט 1862 הוא הועלה לגנרל חטיבה.