ב-1861, הוקינס עזר לגייס את חיל הרגלים התשיעי בניו יורק, גדוד בסגנון זואב, הידוע בכינויו "הוקינס זואב" לשירות במלחמת האזרחים. הוקינס מונה לקולונל של הגדוד ב-4 במאי 1861 ושימש בהצטיינות בצפון קרוליינה בתחילת המלחמה. הוא היה חלק ממסעו של בנג'מין א. באטלר לכבוש את פורט האטרס.
בשנת 1861. הוא ציפה לקבל קידום לגנרל חטיבה עבור שירותו בפורט האטרס, אך במקום זאת הוקל ממנהיגתו בשל חוסר ציות. ב-8 באוקטובר 1861 כתב הוקינס מרוצה: "גנרלים חטיבה עשויים מעץ מוזר כל כך בימינו, שלא הייתי מעריך את זה ככבוד גדול להיות אחד מהם". הוקינס קיבל קידום ברייט לגנרל בריגדיר ב-1866, בדרגה החל מ-13 במרץ 1865. למרות תוקפנותו, שליחתו המוקדמת של הוקינס תפסה את תשומת לבו של הנשיא אברהם לינקולן. הוקינס הוזמן לבית הלבן כדי לשוחח עם הנשיא ועם הגנרל-מפקד ג'ורג' מקללן. שם הוא שימש ככלי לשכנע את המפקד העליון של האיחוד באפשרות של מבצע משולב נגד פאמליקו סאונד בצפון קרוליינה.