כתוב המשך לפרק זה - לאחר שמדינת מיסיסיפי נפרדה ממש לפני תחילת מלחמת האזרחים, בארקסדייל התפטר מהקונגרס כדי להפוך לסגן-גנרל, ולאחר מכן למפקד-גנרל, של המיליציה של מיסיסיפי, בדרגת גנרל-בריגדיר, עם תאריך של 1 במרץ 1861. ב-1 במאי הוא מונה לקולונל בצבא ארצות הברית הקונפדרטי של חיל הרגלים ה-13 של מיסיסיפי, גדוד שהוא הוביל בקרב הראשון של בול רן בקיץ, ובקרב בולס בלף באוקטובר. באביב שלאחר מכן, הוא לקח את הגדוד שלו לחצי האי וירג'יניה ונלחם במערכה בחצי האי ובקרבות שבעת הימים. כאשר מפקד החטיבה שלו, בריגד גנרל ריצ'רד גריפית, נפצע למוות בקרב על תחנת סוואג'
ב-29 ביוני 1862, ברקסדייל לקח את הפיקוד על החטיבה והוביל אותה לתקפה גיבורית, אבל עקובה מדם ובלתי-משתמשת, בקרב על גבעת מאלברן. הגדוד הפך להיות ידוע כ"גדוד מיסיסיפי של ברקסדייל". ב-12 באוגוסט 1862 הוא הועלה לגנרל חטיבה.